Abstract
Aim. To evaluate the effect of estradiol benzoate (EB) and
an intravaginal progesterone implant to synchronize the estrus and ovulation of
the high tropics mares. Methods: A number of 24 creole mares were
included in the study, distributed in two groups: T1=10 mg and T2 =25 mg of
estradiol benzoate. The development of the dominant follicle (DF) was evaluated
after the treatment, along with the levels of estradiol every 48 hours, until a
new follicular wave occurred. Later, subgroups were arranged according to the
start day of follicular wave occurrence during treatment 1 (T1_4d and T1_6d),
and treatment 2 (T2_4d and T2_10d). Results: The mean DF size values in
the two treatments (T1 and T2) were similar until day 4, then DF decreased
gradually in T1, whereas T1 showed an increase until day 8, and the atresia
process began. The restart of the follicular wave took place on the fourth day
of treatment 1, and on the fourth and tenth days of treatment 2. The time
between the withdrawal of the implant and ovulation was similar in the
subgroups: (T1_4d) treatment 1 and T2_4d, treatment 2. However, they differed
from the other two subgroups observed in T1 and T2. Conclusion: The
utilization of 10 mg estradiol benzoate along with a progesterone implant
enabled better synchronization of the beginning of the follicular wave in a 4-6
post-treatment-day window (averaging 5 days).
Keywords: Echography,
follicles, follicular wave, ovaries, mare (Source: MeSH)
INTRODUCCIÓN
El equino es una especie poliéstrica
estacional, fototrópica positiva; así, en países de
cuatro estaciones la época reproductiva se manifiesta a fines de primavera y
durante el verano (Cintora, 2005). Sin embargo, en latitudes cercanas al plano
ecuatorial hay poca variación estacional en cuanto a horas luz, llegando la
yegua a ser considerada como una especie poliéstrica
anual; por lo que, se pueden aparear en cualquier época del año (Ramírez et al., 2010). Por lo tanto, el control del ciclo estral y la
ovulación en la yegua es un aspecto del manejo reproductivo que debe
investigarse más a profundidad (dos Reis et al., 2020).
Los agentes farmacológicos que se usan actualmente para controlar el
ciclo estral en la yegua son los mismos que se utilizan en el bovino, estos
protocolos algunas veces son aplicados de idéntica manera, sin considerar las
diferencias existentes entre las especies. Así, desde la década de 1970 para el
control individual del ciclo estral de la yegua se utilizan agentes luteolíticos (prostaglandinas PG) por su simpleza en la
administración (Rosa et al., 2022). Sin embargo, a diferencia de la hembra bovina, la
yegua presenta una fase lúteal corta y generalmente
con una sola onda folicular; de allí que los programas basados en el
acortamiento del ciclo con prostaglandinas suelen tener un alto índice de
fracasos, esto vinculado principal al tamaño del folículo ovulatorio
al momento de la aplicación de la dosis luteolítica
de PG (Andrade et al., 2011).
Además, el uso cada vez más frecuente de la inseminación artificial en
esta especie hace necesario recurrir al control farmacológico grupal del ciclo
sexual. En este contexto, se han venido probando varios protocolos que incluyen
la administración de progesterona o progestágenos sintéticos por varias vías de
aplicación como la oral, intramuscular (Oliveira et al., 2018), subcutánea (Handler et al., 2007), esponjas y dispositivos intravaginales
impregnados de progesterona (Macan et al., 2021).
La estrategia del uso de progestágenos consiste en alargar
artificialmente la fase lútea por un lapso superior a la duración de un cuerpo
lúteo normal. El bloqueo del eje hipotálamo-hipofisiario
ejercido por el progestágeno exógeno inhibe la liberación de hormona luteinizante (LH) durante el tratamiento e impide la
manifestación del comportamiento estral. Con la terminación brusca del
tratamiento se produce un efecto similar a la luteólisis,
por lo que la mayoría de las hembras entran en celo generalmente en el tercer
día post retiro del implante (Polasek et al., 2017). Sin embargo, el tratamiento solo con progestágenos
no inhibe la liberación de hormona folículo estimulante (Bollwein et al., 2004) desde la adenohipófisis, razón por la cual continúa
el desarrollo folicular.
Por tal motivo, se viene investigando la utilización de altas
concentraciones iniciales de progesterona, combinados con estrógeno (dos Reis et al., 2020), lo cual es absorbido a través de la mucosa
vaginal, provocando efectos inhibitorios sobre la liberación de LH y FSH,
respectivamente, cuyo efecto práctico es provocar la atresia del folículo dominante y la aparición de una
nueva onda folicular que va a permitir contar con un folículo preovulatorio viable (Segabinazzi et al., 2021).
Por lo antes expuesto, en el presente trabajo se propuso evaluar el
efecto del Benzoato de estradiol combinado con un implante intravaginal
de progesterona sobre la sincronización del celo y la ovulación en yeguas
criadas en el trópico alto en el plano ecuatorial.
MATERIALES Y MÉTODOS
Animales y granja
Se
utilizaron en el experimento 24 yeguas criollas dedicadas a la actividad física
de turismo, edad entre 4-8 años, condición corporal entre 3-3,5 en escala de
1-5 (Henneke et al.,
1983).
pertenecientes a dos haciendas de la
provincia del Pichincha, ubicadas sobre los 2900 msnm,
temperatura entre 10-20 ºC.
Previo al
experimento los animales fueron examinados mediante ecografía transrectal y determinados como cíclicos. La alimentación
de las yeguas se basó en pastura, balanceado comercial y sales minerales.
Durante la realización del estudio se tuvo presente la normativa del código
sanitario para animales terrestres, capítulo 7,8 “Utilización de animales en la
investigación y educación”, de la Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE,
2016).
Diseño
experimental
Las yeguas
fueron distribuidas aleatoriamente en dos tratamientos: T1 (n=12) este grupo recibió
10 mg Benzoato de estradiol (Grafoleón®; Life, Quito, Ecuador), aplicado vía intramuscular (IM) y T2
(n=12) 25 mg de Benzoato de estradiol. En los dos tratamientos adicionalmente
se colocó un dispositivo intravaginal de liberación
de progesterona (Sincrogest®; 1 g de
progesterona; Ourofino, Quito, Ecuador) y una dosis
(125mcg) de Cloprostenol sódico (Estrumate,
MDS, quito, Ecuador) el día 0 del protocolo.
La valoración
del folículo dominante (FD) luego de la aplicación de los tratamientos, se
realizó mediante ecografía transrectal (Aloka, Prosoun 2, Japón) con una
sonda lineal de 7,5 MHz cada 48h (08:00), hasta que se observó un nuevo grupo de
folículos de 9 mm (Fase de reclutamiento). El tamaño del FD (mm) se determinó
mediante la fórmula ancho por largo/2. Además, a partir del día 0 del protocolo
cada 48 horas se colectaron 10 ML de sangre de la vena coccígea (08:00) en
tubos sin anticoagulante. Las muestras fueron centrifugaron a 3000 gravedades durante
20 min y el suero sobrenadante fue congelado a -20 °C hasta la valoración del
estradiol (Steranti Research,
UK). La determinación hormonal fue realizada mediante radioinmunoensayo.
El rango de la curva estándar para el estradiol varió entre 5 a 400 pg/ML, sensibilidad de 5,2 pg/ML,
coeficiente de variación intra-ensayo de 8,1%.
El día que
se observó un nuevo grupo de folículos de 9 mm se consideró como día del inicio
de la nueva onda folicular.
El implante
de progesterona fue retirado cuando el folículo preovulatorio
(FPO) de la nueva onda folicular llegó a medir 35 mm.
Luego se procedió a realizar ecografía transrectal
cada 12 horas, con la finalidad de observar el momento que el FPO desapareció,
considerando este el momento de la ovulación.
Estadística
Se utilizó
el programa SPSS versión 25®. Se comprobó la normalidad de los datos
con la prueba de Shapiro-Wilk. El efecto de los
tratamientos sobre las variables comportamiento del FD (tamaño), niveles de
estradiol y el momento del reinicio de la onda folicular, las cuales se
distribuyeron normalmente, fueron analizados mediante la prueba de T Student. En segunda instancia se organizaron subgrupos de
animales en base al día de reinicio de la onda folicular en el tratamiento 1
(T1_4d y T1_6d) y tratamiento 2 (T2_4d y T2_10d) y se analizó su influencia sobre
las variables comportamiento del FD, tamaño del FPO, día del retiro del
implante y día de la ovulación; mediante análisis de varianza simple y para la
comparación de medias se utilizó la prueba de Tukey
al 5%.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El tamaño
medio del FD a día 0 en T1 fue de 26,1 ± 2,73 mm, valor similar al encontrado
en T2 (24,3 ± 3,54 mm; P>0,05). Los valores medios del tamaño del FD en
ambos tratamientos fueron similares hasta el día 4 (Figura 1; panel A), y a
partir de este día, el tamaño del FD fue decreciendo en T1; sin embargo, en T2
el FD incremento su tamaño hasta el día 8, y luego inició el proceso de
atresia. Estas particularidades generaron que el reinicio de la onda folicular
se produjera en momentos diferentes entre tratamientos; así, para T1 el
reinicio de la onda folicular en promedio se produjo en el día 5, siendo menor
a T2 (P<0,05), el cual reinició al día 8 (Panel B; Figura 1).
%202022.%20Sincronización%20de%20la%20onda%20folicular%20y%20la%20ovulación_archivos/image004.jpg)
Figura 1. Comportamiento del folículo
dominante (FD) en los tratamientos T1=10 mg de BE y T2=25 mg de BE en forma
general (Panel A). Valores medios del día del reinicio de la onda folicular en
los tratamientos 1 y 2 (Panel B).
Los
resultados obtenidos en el presente trabajo corroboran la evidencia científica
existente, sobre el uso de la progesterona asociada a estrógenos como inhibidor
del desarrollo folicular, esto por acción supresora en la secreción de FSH; lo
cual produce reinicio de una nueva onda folicular en yeguas (Andrade et al.,
2011).
Sin embargo, la progesterona por sí sola no tiene efecto inhibitorio en la
secreción de FSH, por lo tanto, es necesario combinar con estrógenos para
producir dicho efecto (Segabinazzi et
al., 2021). Esta
combinación permitió en el presente estudio la aparición de un nuevo grupo de
folículos de 9mm, momento en el cual se consideró como día del reinicio de la
nueva onda folicular como lo describen Andrade et al.
(2011).
Al valorar la concentración de
estradiol (E2) en el día 0 previo a la aplicación del tratamiento se observaron
niveles similares en T1 (54,5 ± 7,80 pg/ML) y T2
(68,8 ± 6,21 pg/ML; P>0,05); sin embargo, al día 2
post-tratamiento los niveles de T2 fueron más altos (113,2 ± 6,93 pg/ML) que los de T1 (78,5 ± 11,50 pg/ML),
con diferencia entre grupos (P<0,05), igual que en el día 4 (Figura 2).
%202022.%20Sincronización%20de%20la%20onda%20folicular%20y%20la%20ovulación_archivos/image006.png)
Figura 2. Niveles de estradiol en los
tratamientos T1=10 mg de BE y T2=25 mg de BE, luego de la aplicación de los
tratamientos. Prueba de T de Studen.
Se considera que la mayor
concentración de estradiol en el segundo tratamiento en los días 2 y 4 del
experimento está relacionado con la dosis de BE aplicado el día 0 del protocolo
(25 mg) en T2. Esto basado en la farmacodinamia del producto que describe que
luego de la aplicación vía intramuscular del BE este aumenta y mantiene niveles
comparables con yeguas cíclicas (Silva
et al., 2017).
Valores medios del reinicio de la onda folicular,
tamaño del folículo dominante y niveles de estrógenos en los subgrupos de los
tratamientos 1 y 2
Al analizar la sincronía del reinicio
de la nueva onda folicular al aplicar BE y progesterona en los dos
tratamientos; en T 1 (n=10), la aparición de un nuevo pool de folículos de 9 mm
se produjo en el 50% de yeguas (n=5) a los cuatro y dos días después (día 6) en
los cinco animales restantes (50%) del grupo. Estos resultados nos permiten
determinar una ventana de 48 horas entre los dos grupos (T1_4d y T1_6d) de
animales del tratamiento 1. En el tratamiento 2 el reinicio de la onda
folicular se evidenció al cuarto dia en tres yeguas
(30%; T2_4d) y las siete yeguas restantes en el día 10 (70%; T2_10d). lo que
demuestra que la aplicación de 10 mg de BE proporciona mayor homogeneidad en el
reinicio de la onda folicular en comparación con el tratamiento que recibió 25
mg de BE (Figura 3).
%202022.%20Sincronización%20de%20la%20onda%20folicular%20y%20la%20ovulación_archivos/image008.png)
Figura 3. Número de animales que
reiniciaron la onda folicular en los días 4 (T1_4d) y 6 (T1_6d) en el
tratamiento 1 y en los días 4 (T2_4d) y 10 (T2_10d) en el tratamiento 2, luego
de la aplicación del protocolo.
El reinicio
de la nueva onda folicular, estuvo íntimamente relacionado con el tamaño del FD
al inicio del protocolo. Así cuando, el animal presentó un FD menor a 25 mm y
recibió 10 mg de BE (T1_4d; 21,8 ± 3,18 mm), la
atresia del FD se produjo a los cuatro días posterior a la aplicación del protocolo.
Sin embargo, cuando el FD alcanzó un tamaño >30 mm (T1_6d; 30,4
± 3,74 mm) a pesar de que recibió 10 mg
de BE la atresia se produjo 48 horas más tarde (día 6) en relación al subgrupo
T1_4d.
Esta
particularidad está relacionada al hecho de que el crecimiento del FD después
del proceso de selección (en yeguas 22 mm) es menos dependiente de la FSH, cuya
concentración se mantiene en niveles basales, debido a la producción de
estrógenos e inhibina que genera una
retroalimentación negativa en la hipófisis; la cual permite mantener
concentraciones mínimas basales de FSH esenciales para la supervivencia del FD (Andrade et al.,
2011).
Las yeguas
que recibieron 25 mg de BE (T2), de igual manera presentaron dos subgrupos
T2_4d (24,0 ±
9,74 mm) y T2_10d (24,4 ± 3,65
mm) con tamaños similares del FD;
sin embargo, el tiempo trascurrido posterior a la aplicación del BE para atresia
del FD fue diferente con una ventana de tiempo de 144 horas (6 días); por lo
tanto, se considera que las yeguas del subgrupo T2_4d respondieron al protocolo
de sincronización y las del subgrupo T2_10d no respondieron y el reinicio de
onda se produjo luego de la atresia fisiológica del FD (Figura 4).
%202022.%20Sincronización%20de%20la%20onda%20folicular%20y%20la%20ovulación_archivos/image010.png)
Figura 4. Comportamiento del folículo
dominante (FD), en los animales que reiniciaron la onda folicular en los días 4
(T1_4d) y 6 (T1_6d) en el tratamiento 1 y en los días 4 (T2_4d) y 10 (T2_10d)
en el tratamiento 2, luego de la aplicación del protocolo.
Comportamiento
del folículo preovulatorio
El comportamiento del folículo preovulatorio (FPO) se valoró de acuerdo al día de reinicio
de la onda folicular. En los animales que se reinició la onda folicular a los cuatro
días (T1_4d y T2_4d), el FPO alcanzó un tamaño igual o mayor a 35 mm a los nueve
días posteriores al reinicio de onda folicular. Sin embargo, en los grupos en
los que el reinicio fue a los seis y 10 días posteriores a la aplicación del BE
(T1_6d y T2_10d), el FD requirió más tiempo para alcanzar el tamaño de 35 mm
(13 días) en promedio (Figura 5).
%202022.%20Sincronización%20de%20la%20onda%20folicular%20y%20la%20ovulación_archivos/image012.png)
Figura 5. Comportamiento del folículo
preovulatorio (FPO), en los animales que reiniciaron
la onda folicular en los días 4 (T1_4d) y 6 (T1_6d) en el tratamiento 1 y en
los días 4 (T2_4d) y 10 (T2_10d) en el tratamiento 2.
Día de retiro
del implante de liberación de progesterona
El retiro del implante de
progesterona se realizó una vez que el FPO alcanzó los 35 mm de tamaño (Larocca et al.,
2006). En el tratamiento 1 (T1_4d) a los 11,2 ± 0,49 días y 16,4 ± 0,98 (T1_6d)
días. En el tratamiento 2 (T2_4d) se realizó a los 10,0 ± 1,15 días y 15,7 ±
0,52 (T2_10d) días (Figura 6). Estos resultados evidenciaron que el día de
retiro del implante de los animales de T1_4d fue similar al de T2_4d (P>0,05);
sin embargo, ambos difieren de los tratamientos T1_6d y T2_10d (P<0,05).,
los cuales a su vez no difieren entre sí (P>0,05).
%202022.%20Sincronización%20de%20la%20onda%20folicular%20y%20la%20ovulación_archivos/image014.png)
Figura 6. Día del retiro del implante
de liberación de progesterona, en los animales que reiniciaron la onda
folicular en los días 4 (T1_4d) y 6 (T1_6d) en el tratamiento 1 y en los días 4
(T2_4d) y 10 (T2_10d) en el tratamiento 2.
Los días necesarios para el retiro
del implante luego del reinicio de la onda folicular observados, son mayores a
lo descrito por Larocca
et al. (2006), quienes organizaron a las yeguas en dos grupos; en el
primer colocaron un dispositivo intravaginal con 1,38
g de progesterona y aplicaron 25 mg de BE IM, y el segundo grupo recibió un
implante con 1,0 g de progesterona y 25 mg IM de BE, se necesitaron seis y siete
días respectivamente para que el FPO alcancara los 35
mm. Esta diferencia puede estar relacionada con la
cantidad de progesterona que administraron Larocca et al. (2006).
Días y horas de
ovulación
Es un suceso que ocurre a las 24-48
horas antes de finalizar el celo (dos
Reis et al., 2020), este suceso se produce tras el aumento de LH, lo cual
desencadena una serie de eventos que comprometen la integridad del tejido
ovárico, siendo la interacción de péptidos vasoactivos,
prostaglandinas y esteroides los principales actores en la cascada de la
ovulación. (Andrade et al., 2011).
El día de ovulación en T1_4d fue a
los 13,2 ± 0,49 días y a los 19,2 ± 0,48 días (T1_6d) y en T2_4d fue a los 12,6
± 0,67 días y a los 19,1 ± 0,40 días (T2_10d) (Figura 7: Panel A). En cuanto a
las horas de ovulación fue a los 50,4 ± 2,40 horas (T1_4d) y a los 57,6 ± 0,98
horas (T1_6d); para T2_4d fue a los 52,0 ± 0,0 horas y a los 63,4 ± 2,21 horas
(T2_10d) (Figura 7: Panel B). En animales de T1 que reiniciaron la onda
folicular a los cuatro y seis días, asi como, para aquellos
de T2 que reiniciaron su onda folicular a los cuatro días, no hubo diferencia
estadística. Sin embargo, al comparar estos tres grupos con T2_10 d se observó
diferencia en las horas de ovulación (P<0,05).
%202022.%20Sincronización%20de%20la%20onda%20folicular%20y%20la%20ovulación_archivos/image016.jpg)
Figura 7. Día de ovulación de los
animales que reiniciaron la onda folicular en los días 4 (T1_4d) y 6 (T1_6d) en
el tratamiento 1 y en los días 4 (T2_4d) y 10 (T2_10d) en el tratamiento 2
(Panel A). Horas promedio de ovulación de los animales que reiniciaron la onda
folicular en los días 4 (T1_4d) y 6 (T1_6d) en el tratamiento 1 y en los días 4
(T2_4d) y 10 (T2_10d) en el tratamiento 2 (Panel B).
El tiempo de ovulación en nuestro
estudio ocurrió 2,4 días después de retirar el implante de progesterona en
yeguas tratadas con 10 mg de BE, a diferencia del tratamiento a base de 25 mg
de BE donde el valor medio de ovulación fue de tres días posterior al retiro
del implante de progesterona (P>0,05).
Nuestros resultados están por debajo de los 6-8 días reportados por Larocca
et al. (2006) y a los observados por Macan et al. (2021), quienes determinaron que la ovulación ocurre a los 6,5 días
después de retirado el dispositivo intravaginal en
yeguas.
CONCLUSIONES
La combinación de un implante de
progesterona con una dosis de 10 mg de Benzoato de estradiol mejoró la
sincronización del celo y la ovulación en yeguas. Sin embargo, con dosis de BE
más alta (25 mg) la eficiencia de la sincronización del celo disminuye, a pesar
de que sigue existiendo ovulación.
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Contribución
de los autores
Concepción y diseño de la investigación: PGCO,
JJZ, ASJA, JBDS, LEAG; análisis e interpretación de los datos:
PGCO, JJZ, ASJA, JBDS, LEAG; redacción del artículo: PGCO, JJZ,
ASJA, JBDS, LEAG.
Conflicto
de intereses
El autor declara que no existen
conflicto de intereses.
%202022.%20Sincronización%20de%20la%20onda%20folicular%20y%20la%20ovulación_archivos/image002.jpg){kind=small}
,
Juan José Zambrano *