Abstract
Background: Heat stress (HS) disrupts
energy metabolism, immunity, redox balance, and molecular regulation in water
buffalo. The magnitude of the response depends on the intensity and duration of
heat load, physiological status, and individual adaptive capacity. Objective.
To analyze evidence on the immunometabolic,
oxidative, and molecular responses induced by HS in water buffalo, identify
potentially useful biomarkers for assessing adaptation and its relationship
with productive performance, and define major knowledge gaps. Development:
HS reduces dry matter intake and induces endocrine changes that redirect
nutrients toward maintenance and restrict productive functions. At THI ≥
76, nonlinear changes in cytokines, decreases in macrophages and lymphocytes,
predominance of polymorphonuclear cells, and lower myeloperoxidase expression
was reported. Increased reactive oxygen species promote lipid peroxidation,
inflammation, and cellular damage, whereas heat shock proteins and AMPK/mTOR
pathways participate in proteostasis and energy
adaptation. Omics evidence includes transcriptomic changes, differential DNA
methylation in sperm, and alterations in the erythrocyte proteome. Conclusions:
HS constitutes a systemic immunometabolic and
oxidative condition modulated by molecular and epigenetic mechanisms.
Longitudinal validation of biomarkers and their association with productive
outcomes are essential for developing resilience models applicable to tropical
production systems.
Keywords: water buffalo; heat stress; oxidative stress; metabolism; biomarkers (Source: MeSH)
INTRODUCCIÓN
El estrés
calórico (EC) constituye uno de los principales desafíos para la salud, el
bienestar y la eficiencia productiva de los búfalos de agua (Bubalus bubalis) en
regiones tropicales y subtropicales. Aunque la especie posee mecanismos de
adaptación al calor, la piel oscura, la baja densidad de glándulas sudoríparas
y la dependencia del agua para disipar calor limitan su capacidad cuando
coinciden temperatura elevada, humedad, radiación solar y escasa recuperación
nocturna (Napolitano et al., 2023; Petrocchi Jasinski et al., 2023; Ismail et al., 2026).
Esta
revisión continúa una serie dedicada al análisis integral del EC en búfalos.
Los trabajos precedentes abordaron el clima de Cuba y la piel, la neuromodulación hipotalámica, los sistemas de producción y
las respuestas conductuales, así como las alteraciones fisiológicas y
hematológicas (Mitat Valdés et al., 2024; Labrada Velázquez et
al., 2025; Pérez Esteban et al.,
2025). La presente entrega profundiza en los procesos que conectan la
exposición ambiental con la inmunidad, el metabolismo energético, el estrés
oxidativo y la regulación molecular.
La
respuesta inmunometabólica reconoce que los sistemas
inmunitario, endocrino y metabólico comparten señales y compiten por recursos
durante el estrés. En paralelo, las ERO, las
proteínas de choque térmico, la señalización energética y los mecanismos
epigenéticos reorganizan la actividad celular para preservar la homeostasis.
Estas respuestas pueden proteger al animal en exposiciones moderadas, pero
pierden eficacia o se convierten en fuentes de daño cuando el desafío persiste
(Grewal et al.,
2022; Ciliberti et
al., 2024; Aravindh et al., 2025).
El
objetivo de esta revisión es analizar la evidencia de las respuestas inmunometabólicas, oxidativas y moleculares que induce el
estrés calórico en búfalos de agua, identificar biomarcadores potencialmente
útiles para evaluar la adaptación y su relación con el desempeño productivo, y
precisar los principales vacíos de conocimiento y necesidades de validación en
sistemas tropicales.
DESARROLLO
Métodos de la revisión
Se realizó una revisión narrativa con
búsqueda bibliográfica estructurada en PubMed, Scopus,
Web of Science, SciELO,
CUMED y EBSCO. La estrategia combinó los términos water
buffalo, Bubalus bubalis, heat stress, immunity, cytokines, oxidative
stress, HSP70, AMPK, mTOR, DNA methylation,
transcriptomics, proteomics,
biomarkers y thermal resilience, de acuerdo con los diferentes componentes
analizados. Se priorizaron artículos originales y revisiones publicados entre
2022 y 2026, y se conservaron trabajos anteriores cuando aportaron evidencia
experimental específica de la especie o información necesaria para interpretar
mecanismos insuficientemente estudiados en publicaciones recientes.
La selección de la literatura se
orientó hacia estudios relacionados con las respuestas metabólicas y
endocrinas, inmunitarias, oxidativas, proteostáticas,
moleculares y epigenéticas asociadas con el estrés calórico en búfalos de agua.
La evidencia procedente de bovinos u otros rumiantes se utilizó únicamente para
contextualizar mecanismos con documentación insuficiente en Bubalus bubalis y se diferenció de los
resultados obtenidos directamente en la especie. Para la síntesis, la
información se organizó según su relación con la exposición ambiental, las
respuestas adaptativas, el daño celular, los mecanismos moleculares y los
efectos productivos. Debido a la heterogeneidad de los diseños experimentales,
categorías animales, condiciones ambientales e indicadores utilizados, los
resultados se integraron mediante una síntesis narrativa, con énfasis en la
consistencia biológica de las respuestas, sus limitaciones y la utilidad
potencial de los biomarcadores.
Respuestas inmunometabólicas al
estrés calórico en búfalos de agua
El EC desencadena una respuesta
sistémica destinada a mantener la temperatura corporal. La disminución del
consumo voluntario de materia seca reduce el incremento calórico de la
fermentación, pero también limita la disponibilidad de glucosa, aminoácidos y
precursores para la producción. En búfalas lecheras se informaron reducciones
aproximadas del 9 al 13 % del consumo, acompañadas por cambios en el
metabolismo de carbohidratos, lípidos y proteínas (Lan
et al., 2022; Napolitano et al., 2023).
La restricción de nutrientes favorece
un balance energético negativo (BEN), aunque los ácidos grasos no esterificados
y el β-hidroxibutirato no aumentan de forma
uniforme durante el EC. Su comportamiento depende de la intensidad del desafío,
la etapa productiva, el consumo y la respuesta insulínica. Por ello, estos
metabolitos deben interpretarse junto con la glucosa, la condición corporal, la
producción de leche y el historial alimentario, no como indicadores
independientes (Petrocchi Jasinski
et al., 2023; Ismail et al., 2026).
Las adaptaciones endocrinas acompañan
esta redistribución. La activación del eje hipotálamo–hipófisis–adrenal eleva
el cortisol, promueve la disponibilidad de sustratos y modula la respuesta
inmunitaria. Al mismo tiempo, la disminución del factor de crecimiento similar
a la insulina tipo 1 (IGF-1) y los cambios en triyodotironina (T3) y
tiroxina (T4) reducen el gasto metabólico y la producción endógena
de calor. El hígado modifica la síntesis de enzimas metabólicas y proteínas de
fase aguda, lo que vincula el estado energético con la inflamación y la
reparación tisular (Lan et al., 2022; Ciliberti et al., 2025; Ismail et al., 2026).
La respuesta inmunitaria no sigue una
dirección única. En 216 muestras de leche de búfalas mediterráneas italianas
clasificadas en ITH < 72, de 72 a < 76 y ≥ 76, los niveles de IL-10
e IFN-γ fueron máximos en la clase ≥ 76; IL-4 también aumentó
respecto al intervalo intermedio, mientras TNF-α e IL-12 mostraron valores
altos tanto en condiciones de confort como en la clase más cálida. Esta
combinación refleja una modulación simultánea de señales proinflamatorias y
reguladoras, no una activación lineal (Ciliberti et al., 2024).
En el mismo estudio, las proporciones
de macrófagos y linfocitos disminuyeron cuando el ITH pasó del intervalo de 72
a < 76 a valores ≥ 76, mientras las células polimorfonucleares
mantuvieron las proporciones más altas en ambas clases cálidas. La expresión
superficial de mieloperoxidasa (MPO) descendió de 2,30 ± 0,42 % con ITH < 72
a 1,16 ± 0,09 % con ITH ≥ 76 (p=0,024). Estos cambios sugieren
redistribución celular y menor capacidad efectora, aunque la respuesta depende
del tejido, el tiempo de exposición y el estado sanitario (Ciliberti
et al., 2024).
La evidencia experimental confirma el
deterioro funcional. Scatà et al. (2024) incubaron sangre de nueve búfalos y seis bovinos a 39
o 41 °C durante una, dos y cuatro horas. Los linfocitos resultaron el
subconjunto más sensible; la hipertermia aumentó la apoptosis con el tiempo y
redujo la fagocitosis de neutrófilos y monócitos. Las
células bubalinas mostraron mayor resistencia
relativa que las bovinas, pero no conservaron íntegramente su función
antimicrobiana.
En conjunto, el EC redistribuye
nutrientes hacia el mantenimiento, modifica el perfil endocrino y altera la
composición y la función de las células inmunitarias. Esta respuesta puede
sostener la supervivencia a corto plazo, pero compromete la producción, la
reproducción y la defensa frente a infecciones cuando la carga térmica
persiste.
Estrés oxidativo, proteostasis y
señalización energética
La exposición prolongada a
temperatura y humedad elevadas aumenta la generación de ERO, principalmente en
las mitocondrias. Cuando la producción supera la defensa antioxidante, se
establece estrés oxidativo, con peroxidación lipídica, oxidación de proteínas,
alteración del ADN y activación de vías sensibles al estado redox, como NF-κB. Estas señales amplifican la respuesta inflamatoria
y pueden activar la apoptosis (Grewal et al., 2022; Esmail et al., 2024).
En células epiteliales mamarias de
búfala sometidas a choque térmico, la reducción experimental del estrés
oxidativo atenuó de forma simultánea la apoptosis y la inflamación. El
resultado demuestra que el desequilibrio redox no constituye un fenómeno
secundario, sino un punto de convergencia entre daño celular e inmunidad (Grewal et al.,
2022). En animales expuestos al verano, el aumento de malondialdehído
(MDA) y las variaciones de superóxido dismutasa, catalasa, glutatión peroxidasa
y capacidad antioxidante total reflejan tanto daño como compensación; por ello,
la dirección de una enzima aislada no basta para clasificar la resiliencia (Ciliberti et al.,
2024; Esmail et al., 2024).
Las proteínas de choque térmico (HSP)
sostienen la proteostasis mediante el plegamiento, la
reparación o la eliminación de proteínas alteradas. En células mamarias bubalinas expuestas a 42 °C durante una hora, Kapila et al.
(2016) identificaron 153 genes sobreexpresados y ocho
reprimidos, con participación destacada de HSPA6,
HSPB8, DNAJB2 y HSPA1A. En
búfalos Tarai, la abundancia relativa de HSP70 en
células mononucleares de sangre periférica aumentó de 0,29 ± 0,04 en invierno a
2,37 ± 0,12 en verano, equivalente a 8,2 veces (p<0,05) (Manjari
et al., 2015). HSP70 constituye, por
tanto, un marcador sensible de exposición, aunque su aumento puede expresar
protección eficaz o una carga térmica intensa.
La proteína quinasa activada por AMP
(AMPK) detecta déficit energético y favorece procesos catabólicos, mientras la
diana mecanicista de la rapamicina (mTOR) coordina síntesis proteica, crecimiento y
disponibilidad de nutrientes. En búfalos, la evidencia in vivo todavía no permite
representar ambas vías como un interruptor simple de activación e inhibición.
Ismail et al. (2026) observaron mayor
abundancia de transcritos de AMPK y mTOR bajo EC sin
manejo adaptativo, lo que indica modulación conjunta asociada con tensión
metabólica. La abundancia del ARN mensajero no equivale necesariamente a la
actividad de la proteína; se requieren mediciones de fosforilación y análisis
por tejido.
El estrés oxidativo, la proteostasis, la señalización energética y la inmunidad
forman una red bidireccional. Las ERO activan inflamación, las citocinas
modifican el metabolismo, el déficit energético limita la reparación y las HSP
reducen parte del daño proteico. La intensidad, la duración y la capacidad de
enfriamiento determinan si predomina la adaptación o el deterioro (Tabla 1).
Tabla 1. Propuesta de biomarcadores para interpretar las respuestas inmunometabólicas, oxidativas y moleculares al estrés
calórico en búfalos de agua.
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Dimensión
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Indicadores
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Respuesta esperada
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Interpretación y limitación
|
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Ambiental y
fisiológica
|
ITH; temperatura
rectal y superficial; frecuencia respiratoria y cardíaca
|
Aumentan con la
carga térmica
|
Definen la
exposición y la incapacidad para mantener la homeotermia; no predicen por sí
solos la productividad.
|
|
Metabólica y
endocrina
|
Consumo de MS;
glucosa; NEFA; BHB; cortisol; IGF-1; T3 y T4
|
Consumo y glucosa
tienden a disminuir; cortisol aumenta; NEFA y BHB son variables
|
Requieren
interpretación según la etapa productiva, dieta, condición corporal y
duración del EC.
|
|
Inmunitaria
|
Citocinas;
proporción de PMNL, macrófagos y linfocitos; MPO; fagocitosis
|
Respuesta no
lineal; con ITH ≥ 76 disminuyen macrófagos, linfocitos y MPO
|
Distingue la
redistribución celular de la capacidad funcional; el tejido y el estado
sanitario modifican el resultado.
|
|
Oxidativa y proteostática
|
MDA; SOD; CAT; GPx; capacidad antioxidante total; HSP70/HSP90
|
MDA aumenta;
antioxidantes fluctúan; HSP aumentan
|
Separa el daño de
la compensación solo cuando se combina con la función celular y la
producción.
|
|
Molecular y ómica
|
AMPK/mTOR; transcriptoma; metilación del ADN; proteoma;
microbioma/metaboloma
|
Modulación
dependiente del tejido, el tiempo y el fenotipo
|
Útil para explicar
mecanismos y descubrir candidatos; falta validación longitudinal y de campo.
|
Abreviaturas: ITH,
índice temperatura-humedad; MS, materia seca; NEFA, ácidos grasos no
esterificados; BHB, β-hidroxibutirato; IGF-1,
factor de crecimiento similar a la insulina tipo 1; T3, triyodotironina;
T4, tiroxina; PMNL, leucocitos polimorfonucleares; MPO,
mieloperoxidasa; MDA, malondialdehído; SOD,
superóxido dismutasa; CAT, catalasa; GPx, glutatión
peroxidasa. Fuente: elaboración propia a partir de Lan
et al. (2022), Ciliberti et al. (2024), Esmail et al.
(2024), Lan y Gu (2025) e
Ismail et al. (2026).
Regulación molecular, epigenética y proteómica de la termotolerancia
La regulación epigenética modifica la
actividad del genoma sin cambiar la secuencia de nucleótidos. La metilación del
ADN, las modificaciones de histonas, el remodelamiento
de la cromatina y los ARN no codificantes pueden conectar la exposición
ambiental con cambios de expresión génica. No obstante, una modificación
molecular puede representar daño, compensación o adaptación, según el tejido,
el momento de muestreo y el fenotipo del animal (Aravindh
et al., 2025).
La evidencia epigenómica
directa en búfalos bajo EC aún es limitada, pero ya no puede considerarse
ausente. Kumar et al. (2024)
compararon doce sementales Murrah, seis con deterioro
estacional de la calidad seminal y seis estables. El análisis de metilación
identificó regiones promotoras diferenciales en genes como NPTN, ANO1, SEPT4, SEPT6 y miembros de la familia SPATA,
relacionados con transporte de membrana, estructura espermática y meiosis. El
estudio demuestra que la susceptibilidad puede asociarse con firmas
epigenéticas, aunque no establece causalidad ni confirma memoria a largo plazo.
La transcriptómica ofrece evidencia
complementaria, pero no equivale a epigenética. En células epiteliales mamarias
de búfala, Kapila et
al. (2016) documentaron una respuesta coordinada de genes de choque
térmico, apoptosis, inmunidad y defensa oxidativa. En fibroblastos cutáneos, Shandilya et al.
(2020) demostraron que los búfalos de río y los bovinos Bos indicus difieren en la magnitud y la
temporalidad de la respuesta al calor. Estos modelos celulares ayudan a
identificar vías, aunque su extrapolación al animal como un todo requiere
cautela.
La expresión de HSP70 y HSP90 también
varía según la estación, genotipo y condición fisiológica. Chuang
et al. (2023) relacionaron
polimorfismos y respuestas fisiológicas con la adaptación estacional en búfalos
de Taiwán. En un estudio comparativo, Sharma et al. (2023) observaron que la temperatura rectal aumentó desde
ITH 67 en búfalos y desde ITH 68 en bovinos cruzados, mientras HSPA1A y HSPA1L mostraron mayor expresión a valores superiores de ITH. En
conjunto, la termotolerancia debe interpretarse como
un rasgo poligénico y dinámico. La denominada “memoria epigenética del estrés”
permanece como hipótesis en búfalos porque faltan seguimientos longitudinales
que demuestren persistencia, reversibilidad o transmisión de las marcas.
Proteómica eritrocitaria bajo estrés calórico
El proteoma eritrocitario aporta una
visión sistémica de la adaptación. Lan y Gu (2025) evaluaron búfalas lecheras bajo termoneutralidad, EC agudo durante ocho días, exposición
aguda seguida de crónica y EC crónico directo, mediante adquisición
independiente de datos (DIA). Los tres tratamientos redujeron proteínas
vinculadas con coagulación, complemento, inmunoglobulinas y vasorregulación.
Se observó que la disminución de componentes inmunitarios resultó más marcada
en los grupos que incluyeron una exposición aguda. El resultado sugiere que la
rapidez del desafío condiciona la capacidad de adaptación.
Estos hallazgos concuerdan con la
pérdida funcional observada en células inmunitarias. La disminución de la
expresión superficial de MPO de 2,30 ± 0,42 a 1,16 ± 0,09 % entre ITH < 72 e
ITH ≥ 76 cuantifica una alteración efectora, mientras la proteómica identifica
las redes asociadas (Ciliberti et al., 2024; Lan y Gu,
2025). Los eritrocitos pueden actuar como una matriz accesible para descubrir
biomarcadores, pero su valor predictivo exige asociación con producción,
enfermedad y recuperación posterior.
Síntesis integradora y utilidad de los biomarcadores
La respuesta al EC se organiza en
niveles sucesivos. El ITH y las variables microclimáticas
describen la exposición; la temperatura corporal, la frecuencia respiratoria y
la conducta muestran la respuesta inmediata; los metabolitos, las citocinas, el
estado oxidativo y las HSP reflejan la adaptación celular; y la producción, la
reproducción, la salud y el bienestar expresan el resultado final. La utilidad
aumenta cuando los indicadores se combinan en el tiempo y se comparan con una
línea basal individual.
Ningún biomarcador aislado distingue
de forma inequívoca entre adaptación y daño. Un aumento de HSP70 puede indicar
protección o una exposición intensa; una elevación antioxidante puede expresar
defensa compensatoria; y la modulación de AMPK/mTOR
depende del tejido y la duración. Por ello, los modelos aplicados deben
integrar variables ambientales, fisiológicas, inmunitarias, oxidativas y
productivas. El orden interno de los componentes de los bloques 3 a 5 de la
figura 1 responde a una organización conceptual para facilitar la lectura y no
implica una secuencia temporal o causal estricta, debido a las interacciones
bidireccionales entre estas respuestas (Grewal et al., 2022; Ciliberti
et al., 2024; Ismail et al., 2026).
Figura 1. Modelo integrado de las
respuestas fisiológicas, inmunometabólicas,
oxidativas, moleculares y productivas inducidas por el estrés calórico en
búfalos de agua. Fuente: elaboración propia a partir de Wang et al. (2022), Lan et al. (2022), Napolitano et al. (2023), Ciliberti et al. (2024), Esmail et al. (2024), Lan y Gu (2025), Hassan et al.
(2025) e Ismail et al. (2026).
Vacíos del conocimiento
La primera limitación es la escasa
integración ómica en los mismos animales. La mayoría
de los estudios analizan por separado metabolitos, citocinas, transcriptos,
proteínas o microbioma, lo que impide establecer la secuencia temporal entre
exposición, adaptación y pérdida productiva.
La evidencia epigenómica
sigue concentrada en tejidos y categorías específicas. El estudio del metiloma espermático confirmó cambios asociados con la
susceptibilidad, pero faltan análisis comparables en tejidos metabólicos, inmunitarios
y mamarios, así como estudios que integren metilación y expresión génica.
La persistencia de las marcas después
de la recuperación térmica no está demostrada. Sin seguimientos longitudinales
no puede afirmarse que exista memoria epigenética estable ni estimar su
relación con exposiciones repetidas, edad, etapa productiva o descendencia.
La vía AMPK/mTOR
requiere validación funcional in vivo. Los datos de ARN mensajero constituyen
una primera aproximación, pero deben complementarse con fosforilación de
proteínas, localización tisular y relación con consumo, balance energético y
producción.
Por último, faltan modelos
predictivos que combinen variables ambientales, biomarcadores y resultados
productivos bajo condiciones reales. Los tamaños muestrales reducidos, la
diversidad de umbrales de ITH y la falta de protocolos comunes limitan la
comparación entre estudios.
Perspectivas futuras
La prioridad es desarrollar modelos
longitudinales que integren niveles ómicos y
fenotipos productivos. Los sensores ambientales y el fenotipado digital pueden
aportar series continuas de ITH, temperatura superficial, conducta, consumo y
producción; estas series permitirán evaluar si HSP70, MDA, MPO, AMPK u otros
candidatos anticipan la pérdida de desempeño.
La segunda línea comprende
intervenciones dirigidas. La información obtenida debe orientar estrategias de
sombra, agua, ventilación y nutrición capaces de modular el estrés oxidativo y
la inflamación. En búfalas Surti, la mejora del
ambiente durante el período seco redujo indicadores de estrés, inflamación y
oxidación y favoreció la producción posterior; en búfalas Murrah,
distintas estrategias de enfriamiento redujeron la temperatura superficial, el
cortisol y el recuento de células somáticas (Chaudhary
et al., 2022; Choudhary
et al., 2025). Solo después de
validar la repetibilidad y la asociación con resultados de campo, las firmas
genéticas o epigenéticas podrán incorporarse a programas de selección de
animales resilientes. Los estudios longitudinales deberán determinar, además,
si las respuestas moleculares revierten tras el enfriamiento o persisten como
una adaptación estable.
Dado el creciente número de
publicaciones, un metaanálisis sobre los efectos del ITH en búfalos permitiría
cuantificar el impacto real de las variables. La inclusión de esta línea
fortalecería la relevancia futura de la revisión.
CONCLUSIONES
El EC en
búfalos de agua constituye una respuesta sistémica en la que convergen
restricción del consumo, reorganización endocrina, alteración inmunitaria,
estrés oxidativo y cambios moleculares. La adaptación inicial preserva la
homeotermia, pero la exposición persistente redistribuye recursos en detrimento
de la producción, la reproducción y la defensa frente a enfermedades.
Los cambios
de citocinas y leucocitos no siguen una dirección única. A partir de ITH
≥ 76 se documentaron modificaciones de la composición celular,
disminución de MPO y un perfil mixto de citocinas reguladoras y
proinflamatorias. La interpretación debe considerar el tejido, el tiempo de
exposición y el estado sanitario.
HSP70, MDA,
MPO, AMPK/mTOR, los perfiles de metilación y el
proteoma eritrocitario constituyen candidatos relevantes, pero ninguno funciona
como prueba independiente. Su aplicación exige mediciones repetidas, protocolos
estandarizados y validación frente a producción, fertilidad, enfermedad y
recuperación.
La
integración de sensores ambientales, fenotipado digital y análisis multiómicos ofrece una vía para identificar animales
resilientes y orientar medidas de manejo. La memoria epigenética y la capacidad
predictiva de los biomarcadores permanecen como preguntas abiertas que
requieren estudios longitudinales en sistemas tropicales.
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Contribución de
los autores
Concepción y
diseño de la investigación: AMV, HPE; análisis e interpretación de los datos: AMV,
HPE; redacción del artículo: AMV, HPE.
Conflicto de
intereses
Los
autores declaran que no existe conflicto de intereses.
, Héctor Pérez Esteban **