Abstract
Background: Water buffalo husbandry in tropical areas faces a paradox: its rustic adaptability contrasts with physiological challenges to maintain efficient thermoregulation in the face of the combination of high ambient temperatures (TA) and relative humidity (RH). The impact of this pairing on livestock is better understood through the Temperature-Humidity Index (TIH). Its effect is enhanced by the interaction with other climatic factors that increase heat stress, which affects animal welfare and reduces the productive and reproductive performance on this genotype. On the other hand, the anatomophysiological particularities of the skin reduce the response capacity of the thermoregulatory system due to heat stress (HS), which improves with the application of management systems that promote welfare through the dissipation of body heat facing an elevated ITH. This adverse condition increases the priority of energy towards hypothalamic neuromodulation to maintain homeothermia. Thus, the physiological response to the HS triggers a generalized alarm reaction from the hypothalamus with reactivity of the control systems that regulate the body temperature of the animal organism. Objective. To analyze the mechanism of hypothalamic neuromodulation that regulates thermoregulation from the approach of the General Adaptation Syndrome as an integral physiological response to heat stress in the water buffalo.
Development: The particularities of the neuromodulation of the thermoregulatory system are analyzed from the integral perspective provided by the General Adaptation Syndrome in the physiological response to heat stress in the water buffalo.
Keywords: water buffalo, heat stress,
thermoregulation, neuromodulation, general adaptation syndrome (Source: AIMS)
INTRODUCCIÓN
La crianza del búfalo de agua se
incrementó a nivel global en las últimas décadas como una alternativa para la
producción de alimentos de alto valor biológico destinada al consumo humano (Bertoni et
al., 2019). En los países en vías
de desarrollo constituye una opción para diversificar la ganadería por su
plasticidad para la adaptación a diversos ecosistemas (Bertoni et al., 2021), la recuperación de estos
espacios (Bittel, 2022), y la digestibilidad eficiente de pastos con
baja calidad que
no son viables para la explotación de otras especies (Javed
et al., 2022).
La rusticidad del búfalo de agua
permite su adaptación con determinada habilidad a las condiciones que
caracterizan el trópico húmedo (De León et
al., 2022), incluida una mayor capacidad de resistencia frente a las
enfermedades infecciosas y parasitarias (Grazziotto et al.,
2020).
Sin embargo, son animales
susceptibles al EC del trópico (Gonçalves
et al., 2021; Petrocchi et al., 2023), a causa de las
particularidades morfológicas de la capa de piel (Mitat et al., 2024) que
limitan su capacidad para disipar calor por esta vía. La estrategia fisiológica
en estas condiciones incrementa la temperatura rectal (TR), la frecuencia
cardiaca (FC) y respiratoria (FR) (Younas et al., 2020), induce cambios
metabólicos y de la conducta (Athaíde et al., 2020).
En el búfalo de agua se incrementa la
FR de 26 a 87 con la elevación de la TA de 270C a 350C
(Pereira et al., 2020). Si la TA es
superior a 40°C el incremento de la FR no es capaz de disipar el calor
necesario. Por otra parte, la propia elevación de la FR implica a su vez una
desventaja a causa de la mayor producción de calor por los músculos
inspiradores/espiradores y el riesgo que representa la alcalosis respiratoria
en estas condiciones (Cartwright et al., 2023).
Por ello, la crianza de búfalos
de agua en sistemas intensivos debe contemplar instalaciones para promover el
confort térmico en el entorno de una TA entre 13,0°C y 24,0°C y HR entre 55 y
60% (Vilela et al., 2022).
DESARROLLO
El calentamiento global representa un reto endémico para el
ganado (Napolitano et al., 2023a) a
causa de los factores climáticos que desencadenan el EC en el trópico. El
efecto de la interacción entre la elevada TA y la HR (Thornton et al., 2022) caracteriza los países del
área de América Latina y El Caribe, donde se reporta el 1,23% de la población
mundial del búfalo de agua (Bertoni et al.,
2021). En otras condiciones climáticas, el impacto negativo sobre el bienestar
animal puede afectar del 10 al 30%
de su desempeño productivo (Kiktev et al.,
2021).
En este contexto, una parte de los estudios evaluaron la
zona de confort térmico a partir del ITH
y la capacidad de la neuromodulación
hipotalámica para regular la temperatura corporal en el búfalo de agua.
Repercusión
del medio ambiente sobre la competencia fisiológica para disipar calor y
mantener la homeotermia del búfalo de agua en el
trópico: zona de confort térmico e ITH.
El clima del trópico se caracteriza por una elevada y
persistente TA, igual o superior a 18oC, una media entre 23oC
y 24oC, con una amplitud de 10oC, que puede superar los
31oC a causa de la radiación solar de forma perpendicular o casi
perpendicular y una abundante precipitación durante casi todo el año que afecta
el bienestar y la producción de leche en el ganado (Geiger et al.,
1995). La
ubicación geográfica de Cuba, próxima al Trópico de Cáncer, condiciona una
elevada radiación solar durante todo el año que eleva la sensación térmica del
entorno con una estacionalidad húmeda y mayor TA máxima que oscila entre 20oC
y 31oC durante la época lluviosa de mayo a octubre (Instituto de Meteorología de la República de
Cuba, 2025). En nuestro país, el clima durante el año 2023 se caracterizó por una
temperatura media de 29,25oC, asociada al calentamiento global, con
incremento de las precipitaciones y la HR (Fonseca et al., 2024). Estas condiciones constituyen un desafío para
el EC en el búfalo
por la desventaja que representan las particularidades morfológicas de la piel,
caracterizada por su grosor, color negro, abundancia de melanina, baja
distribución de folículos pilosos y glándulas sudoríparas que comprometen la
disipación de calor (Mitat et al., 2024).
El búfalo de agua posee una capacidad límite para expresar
tolerancia al calor hasta una TA de 46oC, aunque no se indicó el
valor de la HR en estas condiciones, a pesar de constituir un binomio decisivo
para evaluar el EC. No obstante, existen evidencias a favor de la plasticidad
termorreguladora de la especie y su elevada capacidad de adaptación a las
condiciones del trópico, siempre que pueda sumergirse en zonas inundables y
tener acceso a la sombra (Mota-Rojas et al., 2021a).
Otras fuentes de variación para la tolerancia al calor están en relación con
diferencias raciales, la estrategia fisiológica para mitigar los efectos del EC
y las condiciones del medio ambiente (Habimana et al., 2023). Sin embargo,
cuando las condiciones del entorno exceden estos indicadores, y la temperatura
rectal (TR) del búfalo rebasa el rango fisiológico de 37,5oC a 39oC
(Pereira et al., 2020), se
desencadena una reacción fisiológica refleja en cadena desde el hipotálamo que
involucra el sistema cardiovasomotor, respiratorio,
endocrino, la piel y el propio metabolismo, en paralelo con cambios de la
conducta (Picón et al., 2020). En este contexto, la modificación en
la prioridad de la energía disponible tiene el objetivo de restablecer la
homeotermia, prevenir las consecuencias del EC y evitar su impacto sobre el
bienestar animal (Trapanese et al., 2024).
En general, se reconoce al búfalo de agua como una especie
adaptada a las condiciones del trópico, dentro de su zona de confort térmico
que corresponde con una TA entre 13oC a 24o C y una HR
que oscila entre 55% y 60% (Vilela et al.,
2022).
Figura 1. Indicadores fisiológicos en
la zona de confort térmico del búfalo de agua.
Disponible
en:
(1) Parámetros fisiológicos y valores hematológicos
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En este contexto, el ITH
es un indicador que se utiliza frecuentemente, para evaluar el impacto
fisiológico del EC en el ganado. Su elevación en el búfalo por encima de 67 a
70 provoca un incremento significativo (p < 0,05)
de la TR, la FR, la FC incluida la termólisis por las vías insensibles y
sensibles, (Sharma et al., 2023) al
rebasar la zona de confort térmico para esta especie. Es así que, el intento
por elevar la pérdida de calor desencadena el arco reflejo de la neuromodulación hipotalámica para regular la temperatura
corporal.
Neuromodulación
hipotalámica del sistema termorregulador.
Los seres vivos son un sistema abierto que intercambia y
transforma materia y energía con su entorno. El subsistema que regula la
temperatura corporal de los animales endodermos desarrolla la termólisis a
través de dos modalidades según las condiciones climáticas de su entorno.
Siempre que la temperatura corporal supere la del medio ambiente los animales
disipan calor por radiación, convección y conducción. Sin embargo, cuando la
temperatura del entorno supera la temperatura corporal la termólisis
evaporativa constituye la opción para conservar la homeotermia.
A pesar de que el gradiente entre la temperatura de núcleo,
la piel y el medio ambiente es el fenómeno físico que determina la activación
de la neuromodulación hipotalámica para mantener la
homotermia del organismo, no se explicita con frecuencia en las revisiones que
abordan esta temática.
Bases neurofisiológicas
La neuromodulación refleja, en el
búfalo de agua, desencadena una respuesta fisiológica propia de la especie
cuando los termorreceptores sensibles al calor detectan el incremento de la TA
(Mota-Rojas et al., 2021b). La piel
de los mamíferos posee una rica inervación simpática con una amplia dotación de
receptores térmicos periféricos, representados por los Corpúsculos de Ruffini,
localizados en la dermis y termorreceptores centrales localizados en los
grandes vasos, las vísceras, la medula espinal y
la zona preóptica del hipotálamo (POA) para la regulación de la temperatura de
núcleo (Picón et al., 2020). La
familia de canales catiónicos de receptor de potencial transitorio (TRP's) se localizan en la dermis para la percepción de la
TA y las señales a nivel celular (Zhang
et al., 2023). Los receptores de tipo TRPV1 y TRPV2 son sensibles
a la elevación drástica del calor, mientras que el TRPV3 y TRPV4 perciben los
cambios de temperatura en un rango inocuo para los mamíferos (Lezama et al., 2022). De ellos, predominan en
la dermis los receptores vaniloides (TRPV, TRPV1,
TRPV2, TRPV3, TRPV4) que inician la respuesta termorreguladora mediante la
vasodilatación periférica en el búfalo (Napolitano et al., 2023).
El incremento de la TA provoca la
despolarización de los receptores termosensibles de la piel que generan el
potencial de acción del impulso aferente que llega a las láminas del asta dorsal de la médula espinal. El impulso nervioso
discurre por el fascículo espinotalámico, el trigémino y los cordones
anterolaterales de la médula. Mientras que para los termorreceptores centrales
las vías aferentes son los fascículos de Goll y Burdach, el espinotalámico,
fibras vegetativas y los cordones anterolaterales de la médula espinal (Picón et
al., 2020). El impulso nervioso transita hasta el núcleo parabraquial y el
mesencéfalo
para alcanzar el hipotálamo donde se proyecta en las neuronas sensibles
al calor del área preóptica (POA) del centro termorregulador hipotalámico (Bienboire et al.,
2023). El POA del hipotálamo posee entre 30 a
40% de neuronas termosensibles que se excitan al recibir la señal de los
termorreceptores periféricos y centrales cuando se incrementa la temperatura
del medio ambiente (Lezama et al.,
2022). De esta forma, el centro termorregulador |integra la señal aferente nerviosa periférica y central en la respuesta
del organismo como un todo para conservar la homotermia, que incluye la
interacción entre el hipotálamo, el sistema límbico y la corteza (Sanmiguel y Díaz, 2011). A partir de aquí, el elevado grado de integración
para la neuromodulación hipotalámica de la
termorregulación se activa por la repercusión del EC sobre el organismo. Esta
respuesta posee dos alternativas: La vía refleja en los niveles superficial y
profundo (Gómez
et al., 2022) para
el
balance energético/actividad metabólica de la homeotermia y la vía
consciente para la termorregulación por la percepción cortical que traduce una acción volitiva
termolítica con cambios de la conducta al
salir de la zona de confort térmico.
Las vías eferentes vegetativas
emergen del POA del hipotálamo para alcanzar los órganos efectores. En sentido
general, se refiere como órgano efector del arco reflejo para la termólisis a
la piel que integra la doble función receptor/efector, donde la vasodilatación
periférica se refuerza con la sudoración (Mota-Rojas et al., 2021b) para promover la pérdida
insensible y sensible de calor. La propia vasodilatación periférica estimula en
paralelo la taquicardia y la polipnea térmica que refuerza la termólisis (Chikkagoudara et al., 2022). La evidencia experimental indica que el búfalo de agua
recurre en primera instancia a la vasodilatación (García et al., 2023) que emplea con mayor intensidad y frecuencia
para la termólisis con evaporación durante períodos más prolongados al comparar
con el ganado Bos taurus
(Pereira et al., 2020). Los propios
autores manifestaron, en igual comparación, una mayor frecuencia de signos de
EC por jadeo (+29%), protrusión de la lengua (+27%) y extensión del cuello
(+27%) a favor del ganado bubalino.
Figura
2. Activación de las vías termolíticas insensibles
(a-d) y sensibles (e) en el EC por incremento del ITH en el búfalo de agua.
Por otra parte, el búfalo de agua
tiene como desventaja una baja capacidad de sudoración a causa de la escasa
distribución de glándulas sudoríparas en la piel (Mitat
et al., 2024). Sin embargo, es
reducida la información disponible sobre la tasa de sudoración en esta especie
que confiere, como valor agregado, valorar su competencia para la transpiración
en la búsqueda de genofondos con mayor tolerancia al
calor en las condiciones del trópico.
Síndrome de
Adaptación General (GAS)
Los estudios que abordan la neuromodulación hipotalámica de la termorregulación del
ganado bubalino, no enfocan de forma integral el
Síndrome General de Adaptación (GAS) en este contexto (Selye, 1973), la
respuesta global del sistema endocrino, la base neurofisiológica del incremento
paralelo de la actividad del centro bulbar respiratorio y cardiovasomotor
vinculada al POA del hipotálamo y la perspectiva integral de la doble función
de la piel como órgano receptor/efector.
·
Fases del GAS
Reacción de alarma
En el desarrollo del GAS, durante la "Reacción de
Alarma", el animal responde con un mecanismo de adaptación inmediata por
incremento de catecolaminas mediante activación y descarga de noradrenalina del
locus coeruleus y del eje hipotálamo simpático meduloadrenal (HSMA). El efecto consecutivo se caracteriza
por elevación de la FR y FC, vasoconstricción, midriasis, angustia y
sufrimiento. Estas acciones vinculadas al sistema límbico y la corteza
determinan un cambio de la conducta para preservar la salud y el bienestar
animal (Damián et al., 2020) a través
de acciones de neuromodulación consciente que
refuerzan la vía refleja.
Fase de Resistencia
Es así que la fase de "Resistencia"
posibilita un proceso de adaptación más duradero con participación de los
glucocorticoides y otras hormonas. En esta fase se define la estrategia
termorreguladora del búfalo de agua a causa del EC. En paralelo, el cortisol
produce efectos adversos caracterizados por reducción de la inmunocompetencia
con incremento de la incidencia de enfermedades que afectan el bienestar y la
productividad del ganado (Chucuri et al.,
2023).
Por otra parte, el alcance del EC en el búfalo de agua
repercute sobre bioindicadores hormonales de estrés que cierran el circuito de
la neuromodulación hipotalámica de la
termorregulación con elevación de las catecolaminas, el cortisol, la
vasopresina y la reducción del perfil de secreción tiroideo.
En el búfalo la activación del locus coeruleus
y el eje hipotálamo hipófisis corticoadrenal (HHCA)
frente al EC con ITH superior a
82 eleva la concentración periférica de cortisol y el estrés oxidativo (Li et al., 2020) que promueve el
catabolismo de los carbohidratos, proteínas y lípidos para disponer de energía
y compensar la reducción de la ingesta en esa situación (Irreño
et al., 2022). En concordancia con
ello, Lopez et
al., (2021) informaron en ganado lechero de la raza Holstein niveles más
elevados (p<0,05) de cortisol capilar 51,52 ± 5,52 pg/mg
como expresión del efecto crónico del EC en el período agosto/septiembre cuando
el ITH alcanzó el valor más
elevado.
Además, la vasopresina del núcleo paraventricular del
hipotálamo favorece la disipación de calor, por la vía evaporativa y no
evaporativa, frente a los cambios de la presión osmótica de los líquidos
corporales y la filtración renal (Romero et al., 2011).
Las hormonas tiroideas (HT) Tiroxina (T4) y
Triyodotironina (T3) tienen una participación decisiva en la
regulación de la temperatura corporal por su efecto calorigénico
al elevar la tasa metabólica por incremento del consumo de oxígeno
mitocondrial, la remodelación del metabolismo y el aporte de energía a los
tejidos. Las neuronas del núcleo paraventricular (NPV) del propio hipotálamo decodifican señales
internas/externas vinculadas al metabolismo energético y la
termogénesis/termólisis que traduce el factor de liberación de tirotropina
(TRH). De esta forma, regula el eje hipotálamo-hipófisis-tiroides (HHT) para la
descarga de HT. En consecuencia, el incremento de la TA (34≥40oC) reprime la
descarga de TRH que a su vez inhibe el eje hipotálamo/hipófisis/tiroides (HHT)
en un intento por reajustar la tasa metabólica y la homeotermia (Kahl et al., 2015).
La reducción consecutiva de la concentración plasmática de T3, que
posee mayor actividad biológica al comparar con la T4, se relaciona con la capacidad para la tolerancia al
EC del ganado (Pereira et al, 2008). En un estudio
comparado entre búfalos Nili-Ravi y novillas Bos taurus de la
raza Holstein que evaluó el efecto de la sombra artificial, el empleo de
duchas y la convección forzada se encontró, no solo una diferencia significativa
(p<0,05) con menor temperatura de la piel, FR y FC, sino, además, una
concentración plasmática más elevada de HT a favor de los búfalos (Younas et al.,
2020). Con antelación se conoció que el ITH,
la TR y la FR fueron más elevados y los niveles periféricos de HT inferiores
(p<0,05) durante la época de lluvia, que representa el máximo EC en novillas
de la raza Holstein en las condiciones del trópico cubano. En el propio
estudio, al agrupar las novillas con mejor capacidad termorreguladora (55,5%
del total, según la TR, la FR y FC), se encontró correspondencia con niveles
circulantes medios (22,2%) y altos (33,3%) de T3 (Pérez, 2000). Ello
significa que esta hormona permitió discriminar dos estrategias de respuesta en
las novillas que expresaron mejor tolerancia al calor. A partir de aquí, la
termorregulación en relación con el consumo de oxígeno a nivel celular se
relaciona con el metabolismo tiroideo, la TA y la TR en una ruta paralela,
aunque existan mecanismos compensadores para modelar la termólisis a través de
la vasodilatación periférica, la FR y FC y la tasa de sudoración.
La fase de recuperación proporciona una matriz integral
para comprender y evaluar en mejores condiciones el incremento de la pérdida y
la reducción de la producción de calor y sus consecuencias en el ganado bubalino en atención a las ventajas/desventajas que
caracterizan este genofondo y su adaptación en el
escenario del trópico. El EC crónico produce inmunodepresión, afecta la
eficiencia productiva/reproductiva y produce vulnerabilidad del ganado (Sanmiguel y Díaz, 2011).
Lamentablemente, la mayor parte de la información
disponible que vincula el impacto del EC sobre las HT en el búfalo de agua solo
se limita a señalar su efecto sobre la glándula (Pérez et al., 2021) o la diferencia de la concentración sérica total de T4
o T3 de acuerdo con las condiciones experimentales (Younas et al.,
2020). El estudio circadiano, estacional, individual y en diferentes genofondos del perfil tiroideo permitiría profundizar en el
conocimiento de la repercusión del EC en el búfalo de agua bajo las condiciones
del trópico.
La mayor parte de los estudios que abordan el EC en el
búfalo de agua en regiones tropicales, se enfocan en la evaluación de la TR, la
FR y FC como expresión inmediata de las condiciones del entorno. Es así que, el
seguimiento de la conducta como expresión fisiológica de una necesidad interna
del organismo frente al EC, permitiría continuar aportando al conocimiento de
la neuromodulación consciente a favor del bienestar y
la eficiencia productiva/reproductiva en esta especie.
Fase de Agotamiento
Por último, la fase de "Agotamiento" se
caracteriza por ser una etapa crítica con pérdida de la capacidad de adaptación
al agente estresor, con perjuicio para la salud por la incapacidad funcional de
los órganos vitales que produce una claudicación generalizada del organismo (Selye, 1973). El EC en el
ganado se desencadena por una mayor radiación solar cuando la temperatura
rebasa la zona de confort térmico y la producción endógena de calor excede su
disipación por la vía de la neuromodulación refleja y
de la conducta (Napolitano et al.,
2023).
En el ganado de leche, la selección y
el mejoramiento genético en hembras altas productoras con mayor tasa metabólica
eleva la intolerancia al EC. En la actualidad ello representa un desafío
complejo para la industria lechera (Correa et
al., 2022).
Figura 3. El
Síndrome de adaptación general por efecto del estrés calórico en búfalos de
agua,
Existe congruencia en cuanto a que el
búfalo de agua es una especie tolerante al calor y adaptada al trópico. Sin
embargo, cuando el ITH rebasa
el límite se disparan los mecanismos de la neuromodulación
hipotalámica para la disipación de calor por todas las vías, con el agravante
de las ventajas/desventajas para la termólisis en este genofondo
(Mota-Rojas et al., 2023). En este
punto resulta crucial la crianza del búfalo en sistemas de producción con
acceso a la sombra y la inmersión en el agua para mitigar el EC con el objetivo
de garantizar el bienestar térmico. Por
otra parte, los sistemas de producción enriquecidos aproximan el bienestar
animal al comportamiento innato de la especie a favor de la congruencia entre
las condiciones sostenibles de explotación y el propósito productivo que
pudiera mejorar los índices reproductivos y la producción de carne y leche de
búfalo en el trópico (El Sabry y Almasri, 2022).
En estas condiciones el EC se asocia
con una reducción de la ingestión de alimentos, cambios metabólicos y
susceptibilidad a enfermedades (Trapanese et al., 2024). En la hembra en lactación puede aumentar la
presentación de mastitis y afectarse la cantidad y calidad de la leche
(Napolitano et al., 2020). La
información disponible indica que se debe profundizar en la importancia de
modificar el entorno para mitigar el efecto de la elevada temperatura y la
radiación solar directa sobre el bienestar del búfalo de agua y su eficiencia
productiva y reproductiva en el trópico.
Otra alternativa consiste en el
desarrollo de genofondos con mejor tolerancia al
calor en las condiciones del trópico. Esta perspectiva es pertinente, sin
perder de vista que la selección de razas altas productoras en el trópico
implica que, en paralelo, debe existir correspondencia entre la máxima
capacidad productiva del genofondo apropiado y las
condiciones medio ambientales y de manejo.
Toda la estrategia fisiológica descrita del sistema
endocrino como regulador de las funciones corporales refuerza la respuesta de
adaptación frente al EC en el ganado. Si tenemos en cuenta el protagonismo del
sistema endocrino en la neuromodulación hipotalámica
de la homeotermia, entonces sería más abarcador referirse a la modulación
neuroendocrina en lugar de la neuromodulación como se
acostumbra a designar.
CONCLUSIONES
La neuromodulación de
la termorregulación del búfalo de agua constituye un mecanismo fisiológico de
elevada complejidad por la interacción entre el hipotálamo, el sistema nervioso
y endocrino y la propia capacidad de la especie para modular la temperatura
corporal en las condiciones del trópico. La neuromodulación
hipotalámica de la termorregulación desde el "Síndrome de
Adaptación General" revela un enfoque más abarcador de la interacción
neuroendocrina que permite enfrentar el efecto crónico del estrés calórico en
detrimento del desempeño metabólico y productivo del búfalo. A pesar de la plasticidad de este genofondo para mantener el balance de la homeotermia
en las condiciones del trópico, es imprescindible la aplicación de buenas
prácticas que mitiguen la sobrecarga del estrés calórico para proveer el
bienestar animal que se traduce en incremento de la eficiencia productiva y
reproductiva.
REFERENCIAS
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Contribución
de los autores
Concepción y diseño de la investigación: HPE, AMV, ALV;
análisis e interpretación de los datos: HPE, AMV, ALV; Redacción del artículo: HPE, AMV, ALV.
Conflicto
de intereses
Los
autores declaran que no existen conflicto de intereses.
, Alina Mitat Valdés **