Resumen
Antecedentes: Las enfermedades entéricas representan una
amenaza creciente para la avicultura, especialmente por las coinfecciones
subdiagnosticadas entre Enterobacteriaceae y
helmintos, que generan pérdidas económicas debido a la inespecificidad de sus
síntomas clínicos y lesiones, dificultando el diagnóstico. Objetivo: Analizar las asociaciones entre síntomas clínicos y
lesiones anatomopatológicas en gallinas ponedoras afectadas por coinfecciones
en tres granjas del occidente de Cuba. Métodos: Se realizó un estudio
observacional en 30 gallinas White Leghorn de 83
semanas con síntomas de enfermedad entérica. El diagnóstico se estableció
mediante aislamiento microbiológico de enterobacterias e identificación
morfológica de helmintos durante la necropsia. Se aplicaron pruebas de chi-cuadrado
y coeficiente de correlación phi (φ) para evaluar asociaciones entre
coinfecciones y hallazgos clínico-patológicos. Resultados: Los síntomas
clínicos más frecuentes fueron diarreas (60%) y plumas erizadas (53,3%),
mientras que las lesiones predominantes fueron enteritis catarral (70%) y
degeneración hepática (56,7%). La coinfección Subulura
suctoria + Enterobacterias mostró asociación
significativa con diarreas (χ²=8,17; p=0,004) y correlación negativa
moderada (φ=-0,52), además de vínculos estadísticamente significativos con
degeneración hepática, ovárica y atrofia ovárica. Las coinfecciones por
Enterobacterias presentaron correlaciones moderadas y tendencias cercanas a la
significancia con enteritis catarral y tiflitis gaseosa. Conclusiones:
Estos hallazgos resaltan la importancia de manejar las coinfecciones
bacterianas y parasitarias en gallinas ponedoras para reducir la incidencia de
lesiones graves que comprometen la productividad y bienestar animal, con
enfoque en Una Salud.
Palabras clave: avicultura, Enterobacteriaceae,
gallinas, helmintos (Fuente: AGROVOC)
Abstract
Background: Enteric diseases represent a growing threat to poultry farming,
particularly due to underdiagnosed coinfections between Enterobacteriaceae and
helminths. These coinfections cause economic losses owing to the nonspecific
nature of their clinical signs and lesions, which hinders accurate diagnosis. Aim:
Analyze the associations between clinical symptoms and anatomopathological
lesions in laying hens affected by coinfections in three farms in western Cuba.
Methods: An observational study was conducted on 30 White Leghorn laying hens
aged 83 weeks, showing signs of enteric disease. Diagnosis was established
through microbiological isolation of enterobacteria and morphological
identification of helminths during necropsy. Chi-square tests and phi
correlation coefficient (φ) were applied to assess
associations between coinfections and clinicopathological findings. Results: The most frequent
clinical symptoms were diarrhea (60%) and ruffled feathers (53,3%), while the
predominant lesions were catarrhal enteritis (70%) and hepatic degeneration
(56,7%). The coinfection Subulura suctoria + Enterobacteriaceae showed a significant
association with diarrhea (χ²=8,17; p=0,004) and a
moderate negative correlation (φ=-0,52), as well as
statistically significant links with hepatic degeneration, ovarian
degeneration, and ovarian atrophy. Coinfections involving Enterobacteriaceae
showed moderate correlations and trends close to statistical significance with
catarrhal enteritis and gaseous typhlitis. Conclusions: These findings highlight the importance of managing bacterial and
parasitic coinfections in laying hens to reduce the incidence of severe lesions
that compromise productivity and animal welfare, in alignment with the One
Health approach.
Keywords: aviculture, Enterobacteriaceae,
hens, helminths (Source: AGROVOC)
INTRODUCCIÓN
A pesar de
las importantes contribuciones del sector avícola a la economía y al sustento
de la población, enfrenta numerosos desafíos, especialmente las coinfecciones
por enterobacterias y helmintos gastrointestinales. Dentro de la familia Enterobacteriaceae, Salmonella spp.
y Escherichia coli, muestran niveles de resistencia antimicrobiana a los
antibióticos muy elevados que ponen riesgo el éxito de la industria avícola. La
existencia de vulnerabilidades que atentan contra la bioseguridad en
instalaciones avícolas puede conducir a la presentación de casos de enterobacteriosis, donde E. coli puede alcanzar
hasta el 50 % de prevalencia. La presencia de enterobacterias constituye al
mismo tiempo un factor predisponente para el surgimiento y desarrollo de otras
patologías aviares pudiendo agravar el cuadro clínico anatomopatológico de las
mismas (Villalón et al., 2017; Fonseca et al., 2018; Peña et
al., 2019; Domínguez y Pinto, 2020; Aidaros et
al., 2022).
Las helmintiosis por lo general causan una sintomatología
clínica muy general que su vez, dificulta el diagnóstico presuntivo en varias
ocasiones. Las aves afectadas muestran signos generales, bajos rendimiento
productivo e incluso muerte debido a obstrucción intestinal y ruptura de la
mucosa. Las lesiones revelan enteritis que va de catarral a hemorrágica según
la gravedad de la infección. El diagnóstico se basa principalmente en el examen
post mortem o en la detección microscópica de huevos o parásitos (Abd El-Ghany, 2022). Las cestodosis que
afectan significativamente la productividad avícola son causadas por Choanotenia infundibulum,
Davainea progolottina,
Raeillietina spp.,
principalmente Raillietina cesticillus. Mientras que las nematodosis
más comunes se deben a las especies Ascaridia
galli, Heterakis
gallinarum, Capillaria
spp., Strongyloides
spp. y Syngamus
trachea. Los helmintos son más prevalentes en los
sistemas de cría alternativos, como los de traspatio y los de pastoreo libre
(Sánchez 2010; Das et al., 2020; Shifaw et
al., 2021; Jilo et al., 2022; Salawu y Emmanuel, 2023).
En Cuba los
cestodos de mayor prevalencia e importancia clínica son C. infundibulum,
R. cesticillus y Raillietina
spp. Por otra parte, las nematodosis están asociadas a A.
galli, H. gallinarum
y Subulura suctoria.
Estas infecciones se han encontrado de manera simple o en asociaciones mixtas,
en ocasiones combinándose con especies altamente patógenas y constituyendo un
riesgo para la salud aviar (Quintana et al., 2016; Rodríguez et al.,
2018; Ferrer et al., 2018). Pocos estudios han abordado de manera
sistemática las enterobacteriosis asociadas con la helmintiosis. En la mayoría de los casos se han centrado en
su asociación con la coccidiosis, la leucosis aviar, trastornos carenciales, micosis, sin
profundizar en su relación con el cuadro clínico anatomopatológico (Pacheco y
Carrazana, 2015; Rodríguez et al., 2016a; Villalón et al.,
2017).
En los últimos cinco años no se han
realizado estudios que integren las coinfecciones por enterobacterias y
helmintos en gallinas ponedoras, particularmente en lo referente a su
sintomatología clínica y las lesiones anatomopatológicas. Esto limita la
comprensión de la presentación clínico-patológica de dichas enfermedades en los
sistemas actuales de producción avícola. Por ello, se vuelve imprescindible
generar evidencia científica actualizada que permita caracterizar estas
manifestaciones, contribuyendo al diagnóstico diferencial y a la mejora de las
estrategias de manejo sanitario. En este contexto, el presente trabajo tiene
como objetivo analizar las asociaciones entre los síntomas clínicos y las
lesiones anatomopatológicas en gallinas ponedoras afectadas por enterobacterias
y helmintos en granjas del occidente de Cuba.
MATERIALES
Y MÉTODOS
Diseño del
estudio y población de estudio
Se realizó un estudio observacional,
transversal y descriptivo. El muestreo fue no probabilístico por conveniencia.
El estudio incluyó un total de 30 gallinas ponedoras de la raza White Leghorn (Gallus gallus domesticus) con 83
semanas de edad y provenientes de tres granjas avícolas convencionales de la
región occidental de Cuba. Las aves fueron seleccionadas basándose en la
presencia de síntomas clínicos compatibles con enfermedad entérica, así como la
disminución de los indicadores bioproductivos
(producción de huevo, porciento de postura, conversión alimenticia).
Criterios de
inclusión y diagnóstico
Se incluyeron gallinas que
presentaron síntomas clínicos como diarrea, deshidratación, depresión, pérdida
de peso, plumaje erizado, palidez, retracción de la crestas y barbillas,
enflaquecimiento (Figura 1). El diagnóstico positivo se estableció mediante el
aislamiento e identificación microbiológica de enterobacterias a partir de
muestras de hígado, bazo y contenido intestinal en medios selectivos (agar Eosin Methylene Blue, agar
Nutriente, agar MacConkey y agar Salmonella-Shigella
(SS)) y bioquímica convencional (Kit ENTERO WELL D-ONE®, conforme a la
directiva 98/79/CE de dispositivos médicos para diagnóstico in vitro C.P.M.). El
diagnóstico parasitológico se realizó mediante la técnica helmintológica e
identificación morfológica de parásitos adultos en la necropsia, a través de
las claves y descripciones morfológicas de Soulsby
(1982), Jones y Bray (1994).
Figura 1. Gallina ponedora White Leghorn
con síntomas visibles de depresión, retracción de cresta y plumas erizadas.
Necropsia y
evaluación anatomopatológica
Las gallinas
se sacrificaron por desangramiento y sección de la médula cervical. Se realizó
la necropsia, según la metodología descrita por Colas et al. (2010). Se describieron macroscópicamente cada una de las muestras de órganos,
se evaluaron y registraron las mismas.
El procesamiento se realizó en el Laboratorio de Investigación y
Diagnóstico Aviar Jesús Menéndez (LIDA Jesús Menéndez) ubicado en
reparto Mulgoba, municipio Boyeros, provincia La Habana. Se
colectaron muestras de hígado, corazón y bazo en placas de Petri estériles para
su análisis bacteriológico, mientras que los intestinos fueron extraídos y
remitidos al área de parasitología para el estudio helmintológico.
Variables
clínicas y anatomopatológicas
Se registraron los síntomas clínicos
siguientes: diarreas, plumas erizadas, cianosis de la cresta, retracción de la
cresta, enflaquecimiento, somnolencia. Se documentaron las lesiones
anatomopatológicas macroscópicas relacionadas con las afectaciones digestivas:
enteritis catarral, tiflitis con distención gaseosa, degeneración ovárica con
folículos deformes, congestión hepática y esplénica, hemorragia en parénquima
hepático, necrosis hepática, degeneración hepática, salpingoperitonitis,
poliserositis fibrinosa, atrofia hepática, atrofia esplénica y atrofia ovárica.
Algunas de estas lesiones se pueden observar en la figura 2. Estos hallazgos se
obtuvieron de los expedientes clínico-patológicos de casos trabajados en el
área de anatomía patológica.
Figura 2. A. Tiflitis con distensión
gaseosa. B. Degeneración ovárica con folículos deformes. C. Hígado hemorrágico.
D-E. Poliserosistis y perihepatitis fibrinosa.
Variables
microbiológicas y parasitológicas
Se obtuvieron a partir de los
resultados de las áreas de bacteriología y parasitología correspondientes a
gallinas ponedoras positivas a bacterias de la familia Enterobacteriaceae
que incluyeron E. coli, Enterobacter spp., Pantoea agglomerans, Klebsiella
spp., Citrobacter spp.,
Citrobacter freundii,
Citrobacter amalonaticus,
Yersinia intermedia, Yersinia enterocolitica, Shigella
boydii y coinfecciones de 2, 3 y 4 especies
bacterianas. Se identificaron las infecciones parasitarias por nematodos (S. suctoria) y
cestodos (R. cesticillus)
a partir de los expedientes de caso de las granjas evaluadas.
Análisis
estadístico
Se diseñaron tablas de contingencias
con los resultados clínicos y anatomopatológicos generales de las 30 gallinas
ponedoras, organizados por granja avícola en hojas de cálculo Excel. Se realizó
un análisis de chi-cuadrado, coeficiente de correlación phi (φ) para
evaluar la asociación entre las coinfecciones (1-Raillietina cesticillus + Enterobacterias, 2-Subulura suctoria + Enterobacterias, 3-Raillietina cesticiullus + Subulura
suctoria + Enterobacterias, 4-Enterobacterias) y
cada síntoma clínico (diarreas, plumas erizadas, cianosis de la cresta,
retracción de la cresta, enflaquecimiento, somnolencia). Las
lesiones
consideradas fueron: enteritis catarral, tiflitis con distención gaseosa,
degeneración ovárica con folículos deformes, congestión hepática y esplénica,
hemorragia en parénquima hepático, necrosis hepática, degeneración hepática, poliserositis
fibrinosa y atrofia ovárica. Para los análisis estadísticos se utilizó el
software IBM SPSS Statistics, versión 27 (IBM Corp.,
2020).
RESULTADOS
Y DISCUSIÓN
Los síntomas clínicos más frecuentes fueron
diarreas (60%) y plumas erizadas (53,3%), mientras que las menos frecuentes
fueron cianosis de la cresta (6,7%) y somnolencia (3,3%). En las lesiones,
destacaron enteritis catarral (70%), degeneración hepática (56,7%) y tiflitis
con distención gaseosa (50%), lo que sugiere afectación digestiva y hepática
predominante (Tabla 1).
Tabla 1. Frecuencia de síntomas clínicos y lesiones anatomopatológicas
en gallinas White Leghorn afectadas por enterobacterias
y helmintos.
|
Síntomas clínicos
|
Gallinas positivas
|
%
|
|
Diarreas
|
18
|
60,0
|
|
Plumas erizadas
|
16
|
53,3
|
|
Retracción de la cresta
|
7
|
23,3
|
|
Enflaquecimiento
|
4
|
13,3
|
|
Cianosis de la cresta
|
2
|
6,7
|
|
Somnolencia
|
1
|
3,3
|
|
Lesiones
anatomopatológicas
|
|
|
|
Enteritis catarral
|
21
|
70,0
|
|
Degeneración hepática
|
17
|
56,7
|
|
Tiflitis con distención
gaseosa
|
15
|
50,0
|
|
Degeneración ovárica con
folículos deformes
|
10
|
33,3
|
|
Necrosis hepática
|
10
|
33,3
|
|
Atrofia esplénica
|
7
|
23,3
|
|
Hemorragia en parénquima
hepático
|
5
|
16,7
|
|
Atrofia hepática
|
4
|
13,3
|
|
Poliserositis fibrinosa
|
3
|
10,0
|
|
Salpingoperitonitis
|
2
|
6,7
|
|
Congestión hepática y
esplénica
|
1
|
3,3
|
|
Atrofia ovárica
|
1
|
3,3
|
Para la coinfección de Subulura suctoria +
Enterobacteria con las diarreas, se observa una asociación significativa
(χ²=8,17; p=0,004) donde el coeficiente indica una correlación negativa
moderada (φ=-0,52); esto sugiere que esta coinfección está asociada con
una menor incidencia de diarreas. Sin embargo, para la coinfección de Raillietina cesticillus
+ Enterobacteria con las plumas erizadas; existe una asociación
marginalmente significativa (χ²=3,81; p=0,051,) con un coeficiente que
indica una correlación positiva moderada (φ=0,36) (Tabla 2). Las plumas
erizadas podrían ser un indicador externo de estrés fisiológico o alguna patología,
este resultado sugiere que la coinfección podría contribuir a ese estado.
Tabla 2. Coinfecciones de helmintos y enterobacterias asociadas con los
síntomas clínicos en gallinas ponedoras White Leghorn.
|
Coinfección
helmintos + enterobacterias
|
Manifestación
clínica
|
Chi-cuadrado (χ²)
|
P
valor
|
Coeficiente de
Correlación phi (φ)
|
|
Raillietina cesticillus + Enterobacterias
|
Diarreas
|
0,14
|
0,71
|
0,07
|
|
Plumas erizadas
|
3,81
|
0,051
|
0,36
|
|
Cianosis de la cresta
|
0,24
|
0,63
|
-0,09
|
|
Retracción de la cresta
|
0,67
|
0,41
|
-0,15
|
|
Enflaquecimiento
|
0,37
|
0,54
|
-0,11
|
|
Somnolencia
|
0,12
|
0,73
|
-0,06
|
|
Subulura suctoria + Enterobacterias
|
Diarreas
|
8,17
|
0,004
|
-0,52
|
|
Plumas erizadas
|
0,20
|
0,65
|
-0,08
|
|
Cianosis de la cresta
|
3,21
|
0,073
|
0,33
|
|
Retracción de la cresta
|
1,00
|
0,32
|
0,18
|
|
Enflaquecimiento
|
0,99
|
0,32
|
0,18
|
|
Somnolencia
|
1,55
|
0,21
|
0,23
|
|
Ralletina cesticiillus + Subulura
suctoria + Enterobacterias
|
Diarreas
|
0,79
|
0,37
|
0,16
|
|
Plumas erizadas
|
1,18
|
0,28
|
0,20
|
|
Cianosis de la cresta
|
0,07
|
0,79
|
-0,05
|
|
Retracción de la cresta
|
0,21
|
0,65
|
-0,08
|
|
Enflaquecimiento
|
0,12
|
0,73
|
-0,06
|
|
Somnolencia
|
0,04
|
0,85
|
-0,03
|
Solo la
coinfección Subulura suctoria
+ Enterobacterias tiene asociaciones significativas (p<0,05) con la
degeneración hepática, la degeneración ovárica y la atrofia ovárica, donde el
coeficiente de correlación muestra una asociación positiva moderada y similar
entre lesiones (Tabla 3).
Tabla 3.
Coinfecciones de helmintos y enterobacterias asociadas con las lesiones
anatomopatológicas en gallinas ponedoras White Leghorn.
|
Coinfección helmintos + enterobacterias
|
Lesión anatomopatológica
|
Chi-cuadrado (χ²)
|
P valor
|
Coeficiente de
Correlación phi (φ)
|
|
Raillietina cesticillus +Enterobacterias
|
Enteritis
catarral
|
3,499
|
0,061
|
0,342
|
|
Tiflitis con
distención gaseosa
|
2,917
|
0,088
|
0,312
|
|
Degeneración
ovárica
|
1,667
|
0,197
|
0,236
|
|
Congestión
hepática y esplénica
|
0,115
|
0,734
|
0,062
|
|
Hemorragia en
parénquima hepático
|
0,667
|
0,414
|
0,149
|
|
Necrosis hepática
|
0,370
|
0,542
|
0,111
|
|
Degeneración
hepática
|
0,739
|
0,390
|
0,157
|
|
Poliserositis
fibrinosa
|
0,238
|
0,625
|
0,089
|
|
Atrofia ovárica
|
1,667
|
0,197
|
0,236
|
|
Subulura suctoria + Enterobacterias
|
Enteritis
catarral
|
0,009
|
0,925
|
0,017
|
|
Tiflitis con
distención gaseosa
|
0,918
|
0,338
|
0,175
|
|
Degeneración
ovárica
|
6,429
|
0,011
|
0,463
|
|
Congestión
hepática y esplénica
|
2,414
|
0,120
|
0,284
|
|
Hemorragia en
parénquima hepático
|
0,286
|
0,593
|
0,098
|
|
Necrosis hepática
|
1,429
|
0,232
|
0,218
|
|
Degeneración
hepática
|
6,212
|
0,013
|
0,455
|
|
Poliserositis
fibrinosa
|
0,918
|
0,338
|
0,175
|
|
Atrofia ovárica
|
6,429
|
0,011
|
0,463
|
|
Ralletina cesticiillus + Subulura
suctoria + Enterobacterias
|
Enteritis catarral
|
3,399
|
0,065
|
0,337
|
|
Tiflitis con
distención gaseosa
|
0,905
|
0,341
|
0,174
|
|
Degeneración
ovárica
|
2,069
|
0,150
|
0,263
|
|
Congestión
hepática y esplénica
|
0,036
|
0,850
|
0,035
|
|
Hemorragia en
parénquima hepático
|
0,207
|
0,649
|
0,083
|
|
Necrosis hepática
|
0,115
|
0,734
|
0,062
|
|
Degeneración
hepática
|
0,791
|
0,374
|
0,162
|
|
Poliserositis
fibrinosa
|
0,074
|
0,786
|
0,050
|
|
Atrofia ovárica
|
2,069
|
0,150
|
0,263
|
Aunque no se hallaron asociaciones
estadísticamente significativas. Las lesiones enteritis catarral y tiflitis
gaseosa muestran tendencias cercanas a la significancia y una correlación
moderada, lo que sugiere que podrían estar relacionadas con infecciones por Enterobacteriaceae. En el resto de las lesiones las
correlaciones fueron débiles y nulas, lo que indica que no hay evidencia
suficiente para vincularlas directamente con estas infecciones (Tabla 4).
Tabla 4. Infecciones por Enterobacteriaceae
asociadas con los síntomas clínicos y lesiones anatomopatológicas en gallinas
ponedoras White leghorn.
|
Síntomas clínicos
|
Chi-cuadrado (χ²)
|
P valor
|
Coeficiente de
Correlación phi (φ)
|
|
Diarrea
|
1,49
|
0,22
|
0,22
|
|
Lesión
anatomopatológica
|
|
|
|
|
Enteritis catarral
|
3,320
|
0,068
|
0,333
|
|
Tiflitis con distención
gaseosa
|
3,519
|
0,061
|
0,343
|
|
Degeneración ovárica
|
1,364
|
0,243
|
0,213
|
|
Congestión hepática y esplénica
|
0,376
|
0,540
|
0,112
|
|
Hemorragia en parénquima
hepático
|
0,545
|
0,460
|
0,135
|
|
Necrosis hepática
|
0,076
|
0,783
|
0,050
|
|
Degeneración hepática
|
0,151
|
0,697
|
0,071
|
|
Poliserositis fibrinosa
|
0,779
|
0,377
|
0,161
|
|
Atrofia ovárica
|
1,364
|
0,243
|
0,213
|
Los resultados de esta investigación
resultan novedosos si consideramos que la mayoría de los estudios en Cuba sobre
coinfecciones por Enterobacteriaceae en aves se han
realizado en gallinas semirústicas y asociadas a otras patologías. Rodríguez et al. (2018), no encontraron agentes
bacterianos asociados con helmintos en gallinas semirrústicas,
aunque la infección primaria ocasionada por helmintos puede provocar
alteraciones en la mucosa intestinal y propiciar las condiciones necesarias
para la instauración de una infección secundaria por E. coli ya que esta constituye flora normal
del intestino y se puede diseminar hacia otros órganos de la economía del ave.
Villalón et al. (2017) observaron que el cuadro clínico anatomopatológico de
la coccidiosis intestinal y cecal puede verse
agravado cuando existe coinfección con enterobacterias (Salmonella spp.). Esto sugiere que la coccidiosis
no solo afectaría el intestino, desencadenaría además alteraciones sistémicas
más graves. Resultado similar fue descrito por Pacheco y Carrazana (2015),
donde la interacción entre enfermedades infecciosas y carenciales, agravada por
problemas de bioseguridad, puede conducir a un aumento de la morbimortalidad
por enterobacteriosis. En este caso la leucosis aviar y el síndrome osteomalacia – osteoporosis asociado con la enterobacteriosis
conllevó a afectaciones sustanciales mayores en gallinas ponedoras comerciales.
En un estudio realizado con gallinas semirrústicas provenientes de las provincias Artemisa y
Mayabeque, Rodríguez et al. (2016a) determinaron que la categoría de
inicio estuvo afectada por varias especies de enterobacterias. Escherichia coli resultó ser la especie más abundante
en los órganos (hígado, corazón y bazo) y las categorías zootécnicas evaluadas
(inicio, reemplazo y reproductores). Paralelamente, algunas de las aves
presentaron micosis por Candida albicans.
En este estudio también se detectó
coinfección parasitaria por R. cesticillus y S.
suctoria. Probablemente la presencia de una sola especie de cestodo
puede deberse a la inmunidad conferida por una especie frente a otras de
acuerdo con Rashid et al. (2019). En segundo lugar, debido al sistemas
de cría en jaulas, donde la prevalencia de helmintos es menor en comparación
con los sistemas de crianza en suelo (Soulsby, 1987, Shifaw et al., 2021). Raillietina cesticillus se encuentra ampliamente
distribuida en Cuba afectando tanto gallinas ponedoras, reproductores, gallinas
semirrústicas y camperas (Hernández et al.,
2002; Larramendy et al., 2006; Xuárez et al.,
2011). En 2016, se reportó por primera vez en codornices silvestres (Colinus virginianus)
de Cuba (Rodríguez et al., 2016b).
Los autores encontraron escasas lesiones anatomopatológicas por R. cesticillus y otros helmintos como resultado de la baja
patogenicidad y los bajos índices de infestación. En el mismo estudio también
se determinó la presencia de S. suctoria en
los ciegos de las aves infestadas, aunque este parásito no suele causar una
sintomatología clínica evidente (Sánchez, 2010) es importante considerar que el grado y la extensión de las alteraciones
entéricas se corresponden con la cantidad de parásitos (Rashid et al.,
2019).
La sintomatología clínica y lesiones
macroscópicas identificadas, aunque generales e inespecíficas, coinciden con
otros reportes de parasitismo por R. cesticillus
y C. infundibulum en gallinas semirrústicas de Cuba. Las lesiones ocasionadas por ambos
cestodos incluyen además congestión intestinal, fragilidad ósea y pérdida de
cartílago de la cabeza del fémur (Rodríguez et al., 2018). En otras regiones
tropicales, R. cesticillus se ha encontrado en
infección mixta con Capillaria spp. en el instestino delgado (Salawu y Emmanuel, 2023). En un estudio de Japón se
determinó una gran mortalidad de gallinas ponedoras como resultado del
parasitismo severo por R. cesticillus. La
disminución de la producción de huevos fue producto de la inhibición en la
absorción de nutrientes por R. cesticillus (Oshima et al., 2024).
Los resultados obtenidos son
congruentes con Nolan et al. (2013) y Hassan (2024) la colibacilosis por
E. coli patógena aviar (APEC) se caracteriza por presentar numerosas
lesiones que varían desde formas agudas hasta crónicas según la presentación de
la enfermedad, que al mismo tiempo incluyen colisepticemia,
septicemia hemorrágica, coligranuloma (enfermedad de Hjarre), aerosaculitis, síndrome
de cabeza hinchada, colibacilosis venérea, celulitis coliforme, enteritis,
peritonitis, pericarditis, salpingitis, orquitis, osteomielitis/sinovitis, panoftalmitis, onfalitis, enteritis. La colibacilosis debe
ser diferenciada con el cólera aviar, la pullorosis y
la enfermedad respiratoria crónica.
A nivel experimental en Cuba, Colas et al. (2014) determinaron que la
inoculación de Ornithobacterium rhinotracheale y E. coli en gallinas de posturas
de cinco semanas, producía lesiones macroscópicamente más evidentes y mayor
degeneración hepática en comparación con los grupos inoculados con un solo
agente bacteriano. Este hallazgo sugiere que, en condiciones de campo, donde
las aves pueden estar expuestas a múltiples patógenos simultáneamente, el
impacto en su salud puede ser mucho más grave.
Aunque la exposición temprana a
ciertas bacterias de la familia Enterobacteriaceae
como Citrobacter, E. coli, Salmonella
puede causar enteritis leve en pollitos de dos semanas de edad sin afectar el
crecimiento, puede o no modificar los parámetros inflamatorios influyendo así
en la capacidad de respuesta frente a otros patógenos (Chasser
et al., 2003, 2021).
Akporeha et al. (2025) en un
reporte de caso de colibacilosis en Nigeria, documentaron una elevada
mortalidad en gallinas ponedoras acompañada de lesiones postmortem
compatibles con enfermedad de Newcastle que sugerían una posible coinfección.
Entre los hallazgos se observaron barro biliar, aerosaculitis,
ascitis, congestión hepática, hígado friable y hemorragias petequiales en el
proventrículo. Aunque no se incluyó en el diagnóstico debido a que las aves
habían sido vacunadas previamente, los investigadores no descartaron la
posibilidad de que la enfermedad de Newcastle haya actuado como factor
predisponente a la colibacilosis.
Algunas coinfecciones por
enterobacterias pueden estar subestimadas y enmascarar el diagnóstico. En
Indonesia, se observó en pollo de ceba la aparición de síntomas muy generales
como letargo, inapetencia, distensión abdominal y diarrea blanquecina que
condujeron a la muerte del ave. La realización de la necropsia junto al
análisis histopatológico y bacteriológico de órganos específicos confirmó la
coinfección de Shigella sp.
y E. coli. (Ardiana et al., 2024).
Shi et al. (2014) comprobaron
que la vía de administración de Shigella spp. en pollitos puede influir en las manifestaciones
clínica y patológicas. Por vía intraperitoneal observaron depresión, debilidad,
somnolencia, alas caídas, retracción de la cresta, plumaje erizado,
inapetencia, inmovilidad, diarrea y muerte. Las lesiones se acompañaron de
degeneración hepática, ictericia, hemorragias en corazón, pulmones y bazo;
edema intestinal y tiflitis gaseosa. Mientras que no se observaron síntomas
clínicos significativos ni muertes en los grupos con inyección en el buche.
CONCLUSIÓN
Los hallazgos de este estudio
resaltan la importancia de manejar las coinfecciones bacterianas y parasitarias
en gallinas ponedoras para reducir la incidencia de lesiones graves que
comprometen la productividad y bienestar animal, con enfoque en Una Salud. Los
resultados preliminares abren las oportunidades para poder aumentar el tamaño
muestral por granja avícola e incorporar técnicas moleculares para una caracterización
más precisa de los patógenos involucrados.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos
profundamente el valioso apoyo brindado por el equipo técnico del Laboratorio
de Investigación y Diagnóstico Aviar Jesús Menéndez, conformado por Lissett Valdés Fraga, Rosalía Raquel Hernant
Laferte, Kirenia Mojena Suárez, Tania Reina Rebollar Segarte, Tamara Derivet Hernant y Virginia Masdeu Fonseca, cuya dedicación y pericia fueron
fundamentales en la realización de las necropsias, así como en el procesamiento
bacteriológico y parasitológico de las muestras.
REFERENCIAS
Abd El-Ghany, W. A. (2022). An updated
insight into the gastrointestinal helminthoses of
poultry: a review. Annals of Parasitology, 68(4),
645–656. https://doi.org/10.17420/ap6804.471
Aidaros,
H. A., Khalafallah, S. S., Diab, M. S., K. Alm Eldin, N., & E.K. El Bahgy, H. (2022). Influence of hygienic measures on
Enterobacteriaceae prevalence and antimicrobial resistance in poultry
farms. Advances in Animal and Veterinary Sciences, 10(10).
https://doi.org/10.17582/journal.aavs/2022/10.10.2228.2237
Akporeha,
J.F., Emejuo, N.T.,
& Daminabo, G. (2025). A case report on
colibacillosis outbreak in a poultry flock of laying birds in a farm in
Southeastern Nigeria. Journal of Veterinary and Applied Sciences, 15(2),
1099–1107. https://jvasonline.com/
Ardiana,
I.P.G.S.N., Mahatmi, H., Berata,
I.K., Suratma, N.A., & Sari, T.K. (2024). Escherichia
coli and Shigella sp. infections in broiler chickens at a closed
house farm in Batungsel Village, Tabanan. Buletin Veteriner
Udayana, 16(6), 1751–1765. https://doi.org/10.24843/bulvet.2024.v16.i06.p20
IBM Corp.
(2020). IBM SPSS Statistics for Windows, Version 27.0. Armonk, NY: IBM
Corp. https://www.ibm.com/es-es/products/spss
Chasser, K.
M., McGovern, K., Duff, A.F., Graham, B.D., Briggs, W.N., Rodrigues, D.R., et
al. (2003). Evaluation of day of hatch exposure to various
Enterobacteriaceae on inducing gastrointestinal inflammation in chicks through
two weeks of age. Poultry Science, 100, 101193. https://doi.org/10.1016/j.psj.2021.101193
Chasser, K.
M., McGovern, K., Duff, A.F., Trombetta, M., Graham, B.D., Graham, L., et al.
(2021). Enteric permeability and inflammation associated with day of hatch
Enterobacteriaceae inoculation. Poultry Science, 100, 101298. https://doi.org/10.1016/j.psj.2021.101298
Colas, M.,
García, A. J., Merino, A., Sánchez, A., Corea, A., Bacallao, E., et al.
(2010). Estudio de la anamnesis epizoótica y de la necropsia de aves domésticas
en la base asistencial veterinaria. REDVET, 11(11B). https://www.redalyc.org/pdf/636/63617152006.pdf
Colas, M., Espinoza, I., Merino, N.,
Vichi, J., López, J., García, M., et al. (2014). Hallazgos clínicos y
anatomopatológicos en aves White Leghorn ocasionados
por Ornithobacterium rhinotracheale
y Escherichia coli en condiciones controladas. Revista de
Investigaciones Veterinarias del Perú, 25(3), 523–537. http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v25i4.10813
Das, M., Laha,
R., & Dole, S. (2020). Gastrointestinal
parasites in backyard poultry of subtropical hilly region of Meghalaya. Journal
of Entomology and Zoology Studies, 8(5), 1301–1305. https://www.academia.edu/44219936/Gastrointestinal_parasites_in_backyard_poultry_of_subtropical_hilly_region_of_Meghalaya
Domínguez, P., & Pinto, P.
(2020). Principales asociaciones bacterianas, micóticas y parasitarias en aves
ligeras con enfermedad neoplásica. Revista Cubana de Ciencia Avícola, 44(2),
51–55.
Ferrer, Y.G., García, D.R., &
Milanés, P.S. (2018). Behavior of Helminthes in Laying Hens
During the Period 2014–2017. Multidisciplinary Advances in Veterinary Science, 2(3),
341–347. https://www.scientiaricerca.com/srmavs/pdf/srmavs-02-00052.pdf
Fonseca, V.M., Martínez, Y.L.,
Palmero, M.A., Laferte, R.H., Hernant, T.D., Díaz,
G.S., et al. (2018). Valoración del comportamiento in vitro en empresas
comerciales y genética de la avicultura de antimicrobianos Norfloxacinas
y Enrofloxacina frente a E. coli y
Salmonellas. Revista Cubana de Ciencia Avícola, 44(1),
47–51.
Hassan, Y.Y.
(2024). Atlas of Poultry Diseases Guidelines for Veterinarians. (1st
edition). Koor Publishing. https://www.academia.edu/119060159/ATLAS_OF_POULTRY_DISEASES
Hernández, M.; Larramendy,
Rocío & Szczypel, B. (2002). Incidencia de
parásitos en aves de producción alternativa y recomendaciones para su control. Revista
Cubana de Ciencia Avícola, 26(2), 141–144.
Jones, A., & Bray, R.A. (1994). Family
Davaineidae en Khalil, L.F., Jones, A., & Bray,
R.A. (Eds.). Keys to the cestode parasites of vertebrates. (pp. 407–425).
Wallingford: CAB International, International Institute of Parasitology. https://www.researchgate.net/publication/256507865_Keys_to_the_cestode_parasites_of_vertebrates
Larramendy, R., Hernández, M.; B. Szczypel; Ramos M; Temprana, M. & Morales, Y. (2006).
Actualización de parásitos internos y externos de la gallina comercial en Cuba.
Premio Organismo. Ministerio de la Agricultura. pp. 26.
Oshima, F., Miyaji,
A., Konnai, M., Ito, S.,
Suzuki, H., Aihara, N., et al. (2024).
Raillietina cesticillus
infection causes reduced egg production in chickens in a windowless poultry
house. Journal of Veterinary Medical Science, 86(2), 224–227. https://doi.org/10.1292/jvms.23-0471
Nolan,
L.K., Barnes, H.J., Vaillancourt, J.P., Abdul-Aziz, T., Logue., C.M.
(2013). Colibacillosis en Swayne, E.D. (Ed.), Diseases of poultry (13th
edition, pp. 751–805). John Wiley & Sons, Inc. https://doi.org/10.1002/9781119421481.ch18
Pacheco,
E.L., & Carrazana, B.M. (2015). Morbimortalidad por enterobacteriosis
en seis unidades de ponedoras comerciales de una provincia cubana, elementos
correlacionados. REDVET, 16(5): 1–7. https://www.redalyc.org/pdf/636/63638742001.pdf
Peña, A.C., Rodríguez, E.O.P.,
Navarrete, M.G., López, M.T., Chavez, M.L., &
Pérez, J.L.L. (2019). Vulnerabilidades existentes en una granja de gallinas
ponedoras en la presentación de enterobacteriosis. Revista
Cubana de Ciencia Avícola, 43(1), 33–45.
Quintana, D.R.T., Prieto, A.S., Chavez, M.C., Rodríguez, D., & Rizzo, J.L. (2016). Helmintofauna gastrointestinal diagnosticada en 43
reproductores ligeros de la Raza White Leghorn en el
período 2013-2015. Revista Cubana de Ciencia Avícola, 40(2), 43–48.
Rashid, S., Tanveer,
S. & Abdullah, S. (2019). Histopathological studies of cestodiasis in domestic fowl, Gallus gallus
domesticus. SM Journal of Biology, 5(1),
1020. https://www.jsmcentral.org/assets/articles/sm-biology-1020.pdf
Rodríguez, K.C., Chavez,
M.C., Rizzo, J.L., Grandía G., R., & Martínez,
M.S. (2016a). Agentes bacterianos y micóticos diagnosticados en 17 aves semirrústicas giras y rojas de granjas de la región
occidental de Cuba. Revista Cubana de Ciencia Avícola, 40(2), 17–23.
Rodríguez, K.C., Chavez,
M.C., & Rizzo, J.L. (2018). Agentes bacterianos, helmintos y hallazgos morfopatológicos en estirpes de gallinas semirrústicas gira y roja afectadas
por helmintiasis. Revista Cubana de Ciencia Avícola, 42(1), 21–27.
Rodríguez, D., Larramendy,
R., López, J.R., Demedio, J.E., Reinaldo, O., & Morales, Y. (2016b).
Helmintos más frecuentes en codornices silvestres (Colinus
virginianus). Revista Cubana de Ciencia
Avícola, 40(1), 53–57.
Salawu, S.A.,
& Emmanuel, A.P. (2023). Prevalence of gastrointestinal helminths of local
chickens (Gallus gallus domesticus
Linnaeus, 1758) in Modakeke, Ile-Ife, Osun State,
Southwestern, Nigeria. Environtropica, 18, 021–029. http://www.environtropicajournal.com/journalfiles/2023/09/Salawu-and-Emmanuel-Final-pp-21-29.pdf
Sánchez, A. (2010). Principales
enfermedades que afectan las aves en Sánchez, A., López, A. Sardá, R., Pérez,
M., Trujillo, E., Gacía, M.C., & Lamazares, M. C. (Eds.), Salud y producción de las aves. (p.
414). Félix Varela. http://scielo.sld.cu/scieloOrg/php/reflinks.php?refpid=S0253570X201400030001100006&lng=en&pid=S0253-570X2014000300011
Shi R, Yang
X, Chen L, Chang H-t, Liu H-y, Zhao, J. et al. (2014) Pathogenicity of Shigella
in Chickens. PLoS ONE, 9(6),
e100264. https://doi:10.1371/journal.pone.0100264
Shifaw,
A., Feyera, T., Walkden-Brown, S.W., Sharpe, B.,
Elliott, T., & Ruhnke, I. (2021). Global and regional prevalence of
helminth infection in chickens over time: a systematic review and
meta-analysis. Poultry Science, 100, 101082. https://doi.org/10.1016/j.psj.2021.101082
Soulsby, E.
J. L. (1982). Helminths, arthropods and protozoa of domesticated
animals. (7th edition). Balliere
Tindal. https://vetbooks.ir/helminths-arthropods-and-protozoa-of-domesticated-animals-7th-edition/
Soulsby, E.J.L. (1987). Parasitología
y enfermedades parasitarias en los animales domésticos. Interamericana. https://www.scribd.com/document/651952692/Soulsby-1987-Parasitologia-y-Enfermidades-Parasitarias-en-Los-Animales-Domesticos
Villalón, A.F., Chávez, M.C., García,
L.P., & Rizzo, J.L. (2017). Comportamiento clínico anatomopatológico de la coccidiosis asociadas a enterobacterias, en pollitas de
reemplazo de ponedoras en la etapa de desarrollo. Revista Cubana de Ciencia
Avícola, 41(2), 15–19.
Xuárez, M., Chavez, M.C., & García, D.R. (2011). Helmintos intestinales más frecuentes
en aves semirrústicas y camperas durante el período
2009 - 2010. Revista Cubana de Ciencia Avícola, 35(1), 09–13.
Contribución de los
autores
Concepción y diseño de la investigación: MCC, OCM, KBC,
MAP, DRG, análisis e interpretación de los datos: MCC, OCM, KBC, MAP, DRG, GGA,
redacción del artículo: MCC, MAP, DRG, GGA.
Conflicto de intereses
Los autores declaran que no existe
conflicto de intereses.
Odalys Correoso Mendoza **
